Resumen

Las especies Syzygium jambos (SJ), Vismia baccifera (LM), Miconia dodecandra (MD), Myrsine coriacea (MC) tienen como característica común el desarrollo en sitios boscosos; en bosques secundarios principalmente, los cuales tienen aproximadamente un rango de vida de 25 a 50 años. Son zonas de gran extensión, con un estado natural de sucesión debido a la degradación provocada por el ser humano. Asimismo, el desarrollo de tales plantas está determinado por la tasa fotosintética, la cual se relaciona con las variables de tasa de asimilación neta de CO2 (A), conductancia estomática (gs), fluorescencia (Fv/Fm) y concentración total de la clorofila (Chl total). En este contexto, se planteó determinar por medio de análisis estadísticos la abundancia de las especies mencionadas por cuadrantes (10 m2 cada uno) en los sitios mencionados, y la influencia de las variables en las especies. Las pruebas realizadas indicaron que la especie Syzygium jambos presentó mayor abundancia en los sitios y que las especies con mayor incidencia se dieron en el bosque secundario maduro (BS1) donde presentan mejor desarrollo.

Palabras clave: Tasa fotosintética, sitios, medición, Syzygium jambos, Vismia baccifera, Miconia dodecandra, Myrsine coriacea, Bosque secundario.

Introducción

Los Bosques secundarios maduro (BS1), son aquellos que llevan un periodo de vida aproximadamente de 50 años, este tipo de bosque está cerrado de forma natural. Por razones naturales o artificiales, la vegetación se encuentra en un estado de sucesión secundaria, producto de la eliminación total o parcial de la vegetación original. Estos bosques generalmente incluyen diferentes etapas de sucesión de plantas, que van desde la formación temprana hasta los bosques secundarios tardíos (García Aguilar, 2007). El Bosque secundario (BS2) con aproximadamente 25 años, presenta tierras donde la vegetación original es destruida por las actividades humanas (Smith et al., 1997). El Tacotal (BS3), sitio de aproximadamente 10 años, son zonas donde no han tenido actividad durante más de 4 años. Se caracterizan por tener plantas silvestres o introducidas por humanos; dominan los arbustos y árboles de hasta 5 metros de altura, con pocas o ninguna planta espinosa (Davila et al., 2005). Pastizal (BS4) con aproximadamente 20 años, es un ecosistema de hierbas que pueden ser el resultado de la naturaleza o del ser humano para la crianza de animales o actividades recreativas para obtener tierras adecuadas (Peréz y Gardey, 2015).

Existen ciertas especies que tienen como característica común desarrollarse en los tipos de bosques mencionados anteriormente; la especie Syzygium jambos (SJ); conocida generalmente como pomarrosa, se considera una planta ornamental con un tamaño no mayor a 15 cm, localizada en ambientes húmedos de gran extensión (Francis, 2000). Con un crecimiento lento y bajo sombra, desarrollándose en suelos desgastados (bosques secundarios). Bajo condiciones óptimas tiene un alto grado de regeneración natural, siendo utilizada para diferentes fines. La especie Vismia baccifera (VB) es un árbol con una altura que no sobrepasa los 20 m localizada en hábitats tropicales o subtropicales; principalmente encontrados en bosques secundarios que recubren gran extensión vegetal y su desarrollo provoca una regeneración natural (iNaturalist, s.f). A nivel fitoquímico presentan una variedad de componentes (terpenos, lignanos, esteroles, flavonoides, antronas y xantonas), que son de aprovechamiento a nivel médico (Salas et al., 2006). Miconia dodecandra (MD); especie de arbustos o árboles con una altura de 2 a 10 cm ubicados en bosques montanos y submontanos (De Freitas Bacci et al., 2016). La especie de árboles y arbustos Myrsine coriacea, se caracteriza por su presencia en la mayoría de ecosistemas; en áreas de gran extensión, en pastizales abandonados, y en zonas rocosas principalmente (Paschoa et al., 2018).

El proceso de crecimiento para las plantas, es de los factores más importantes para un desarrollo óptimo, el mismo está determinado principalmente por la tasa fotosintética; relacionada con la radiación fotosintética activa (composición de la luz) a factores de disponibilidad del agua y al intercambio de los gases (Naves-Barbiero et al., 2000). Asimismo, está determinada por algunas variables. Una de ellas es la tasa neta de asimilación de CO2 (A, μmol de CO2 m-2 s-1); que consiste en la medición de la eficiencia fotosintética del promedio de hojas por cultivo, la cual puede variar según la altura que tengan los cultivos (Chiesa et al., 2000). La tasa fotosintética está relacionada con la tasa de asimilación de CO2 principalmente, esto se debe a que la elevación del CO2 hace que la misma aumenta significativamente (Ting et al., 2017). Además, establece que la relación entre ambas variables son necesarias para el enriquecimiento de CO2 bajo diferentes intensidades de luz (principalmente durante el mediodía). El modelo LI-6400XT es utilizado para la medición de la concentración del CO2 y la tasa fotosintética. Asimismo, muestra aquellas variaciones que se pueden efectuar en la tasa fotosintética por medio de cambios en concentraciones de CO2; bajo condiciones ambientales determinadas.

La conductancia estomática (gs, mmol de H2O m-2 s-1) es otra de las variables que determinan la tasa fotosintética; proporcional a la cantidad y tamaño de estomas y a su diámetro de apertura. Su uso eficiente del agua está correlacionado con el tiempo de apertura y resistencia estomática; mientras ocurre la absorción del CO2, se da la pérdida de agua por transpiración (Aspiazú et al., 2010).

La fluorescencia de la clorofila (Fv/Fm), es un método que se utiliza para identificar aquellos factores que pueden provocar variaciones a organismos fotosintéticos, ya que ciertos elementos físico-químicos (ambientales), pueden alterar la fluorescencia (Delgadillo, et al., 2017), para ello, es utilizado el modelo MINI-PAM-II, que permite medir tales variaciones. La concentración total de la clorofila (Chl total, μg mL-1) está correlacionada con las variables mencionadas. Se mide por espectrofotometría, donde se lleva a cabo un procedimiento (maceración de hojas con acetona y centrifugación) y se obtiene tal concentración. Debido a que las clorofilas tienen gran sensibilidad a la luz y fácilmente se pueden fotoblanquear; se obtiene concentración a un nivel bajo de luz (Lichtenthaler, 1987). De tal modo, el estudio fue realizado con el fin de conocer la relación de las variables que influyen en la tasa fotosintética respecto a las especies Syzygium jambos (SJ), Vismia baccifera (LM), Miconia dodecandra (MD), Myrsine coriacea (MC) de acuerdo a los sitios muestreados.

Objetivos

Objetivo general: Determinar los sitios de mejor desarrollo mediante el análisis estadístico de la abundancia, tasa de fotosíntesis y variables relacionadas tomadas en dos muestreos con 10 años de diferencia, de las 4 especies más comunes ubicadas en las laderas occidentales que rodean el Valle de Orosi, Cartago.

Objetivo específico: -Identificar la influencia de las variables medidas referente a las especies seleccionadas en los sitios establecidos. -Determinar la probabilidad de encontrar por cuadrante a las distintas especies muestreadas en los sitios establecidos.

Metodología

Sitio de estudio: El trabajo de estudio fue realizado entre los años 2009 y 2019, el mismo se llevó a cabo en cuatro sitios (Bosque secundario maduro (BS1), Bosque secundario (BS2), Tacotal (BS3), Pastizal (BS4)) ubicados en las laderas occidentales del Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica, donde se analizaron la abundancia y la tasa de fotosíntesis de cuatro especies (Syzygium jambos, Vismia baccifera, Miconia dodecandra, Myrsine coriacea). A lo largo de los sitios se establecieron 30 cuadrantes de 10 m2 cada uno con el objetivo de medir la tasa de fotosíntesis por individuo.

Diseño experimental: El sitio de estudio se encuentra dividido en 30 cuadrantes donde se realizó una medición de las variables; tasa neta de asimilación de CO2 (A), conductancia estomática al vapor de agua (gs), la fluorescencia de la clorofila (Fv/Fm); medida por el modelo MINI-PAM-II, y concentración total (Chl total, μg mL-1); medida por espectrofotometría, con respecto a las especies mencionadas anteriormente. Tal estudio se llevó a cabo durante el día, esto con el fin de aprovechar la luz solar, y del mismo modo medir la concentración del CO2 por medio de un modelo (LI-6400XT) con una temperatura ajustada a 25°C, siendo el mismo utilizado para medición de la tasa de fotosíntesis.

Análisis estadístico: Todos los análisis estadísticos fueron realizados mediante el lenguaje de programación R (versión 4.0.2., 2020) tomando en cuenta la base de datos “BD_Veg_Fotosin”. La primera prueba estadística realizada fueron dos tablas de distribución de frecuencias, una para la variable “Abundancia” y otra para la variable “Chl_total”, luego se hicieron cuatro gráficos de histogramas, uno comparando lo límites de clases con la frecuencia relativa de la Abundancia y otro igual pero para la Chl_total, los otros dos gráficos también compararon los límites de clases pero esta vez fueron comparados contra la frecuencia acumulada para ambas variables. Se realizaron tres pruebas de probabilidades discretas, tomando en cuenta el porcentaje de abundancia de cada una de las cuatro especies, en un cuadrante de 10m2 en el bosque secundario maduro del año 2009, primeramente se quiso saber la probabilidad de encontrar exactamente 6 individuos de la especie V.baccifera que tenía un porcentaje de abundancia del 26 %, después se obtuvo la probabilidad de que al menos 3 individuos sean de la especie M.dodecandra que tenía un porcentaje de abundancia del 15% y por último se buscó la probabilidad de encontrar como máximo 9 individuos de S.jambos con 52% de abundancia, además de estas tres pruebas de probabilidades discretas, también se hicieron otras dos tomando en cuenta que el porcentaje de individuos de Syzygium jambos era de 14.4 en un cuadrante del sitio BS1 en la estación seca del año 2009, la primera prueba fue para saber la probabilidad de encontrar exactamente 11 individuos en un cuadrante y la segunda fue para saber a probabilidad de encontrar 450 individuos o menos en las 30 parcelas. Se realizaron cuatro pruebas de distribución normal sabiendo que la media de abundancia de la especie Syzygium jambos es de 15.56667 y la desviación típica es de 3.125902, en 30 cuadrantes del sitio BS4 en la estación lluviosa del año 2019, se encontró la probabilidad de encontrar entre 15 y 20 individuos en cada cuadrante y también la probabilidad de encontrar exactamente 17 individuos, se encontró la probabilidad de tener 11 individuos o menos y también se calculó la cantidad de cuadrantes que tienen 15 o más individuos.

Se aplicó una prueba t de Student para saber si existía una diferencia estadísticamente significativa de la fluorescencia de la clorofila (Fv/Fm) de la especie Myrsine coriacea entre los años 2009 y 2019 en la estación lluviosa con un nivel de significancia al 95%, el supuesto de normalidad, para esta y todas las pruebas, se calculó mediante la prueba de Shapiro-Wilk y se compararon las varianzas para saber si presentaba homocedasticidad, después de esta prueba se volvió a realizar otra prueba t de Student, esta vez para saber si existe igualdad entre los datos de la fluorescencia de la clorofila (Fv/Fm) de la especie Syzygium jambos entre las estaciones seca y lluviosa del 2009 con un nivel de significancia al 95%, con otra prueba t de Student se encontró si la media de la conductancia estomática (gs) de la especie Miconia dodecandra en el año 2009 puede ser de 163 mmol de H2O m-2 s-1 y luego se realizó una prueba Wilcoxon para saber la probabilidad de que la media de la abundancia de la especie SJ en el sitio BS3, en la estación lluviosa del año 2019 sea diferente de 14. Se realizó una prueba de Chi-cuadrado para analizar la distribución de la tasa neta de asimilación de CO2 de las cuatro especies con respecto a los cuatro sitios de estudio.

Para saber si existe una correlación entre la temperatura y la conductancia estomática al vapor de agua de Syzygium jambos se realizaron una prueba de normalidad para cada variable y luego una correlación con el método de Spearman, además se hizo un modelo regresión entre la fluorescencia de la clorofila y la clorofila total para lo que se realizaron pruebas de normalidad, la prueba de Durbin-Watson para la autocorrelación de errores y se compararon las varianzas de las dos variables.

Por último se realizaron dos pruebas de Kruskal-Wallis, primero se hizo con la clorofila total y los sitios para la cual se aplicaron pruebas de normalidad, balance y homocedasticidad. La segunda prueba de Kruskal-Wallis fue para comparar la capacidad de campo de agua del suelo con la conductancia estomática al vapor de agua.

Resultados

Abundancia de todas las especie la primera tabla de distribución de frecuencia fue para la abundancia de todas las especies en todas las variables, como resultado dio 13 intervalos de clase con sus respectivos resultados y la segunda tabla fue para la clorofila total de las cuatro especies en todas las variables dando 11 intervalos de clase con sus respectivos resultados.

Abundancia en el bosque secundario maduro: considerando que las especies Syzygium jambos, Vismia baccifera, Miconia dodecandra, Myrsine coriacea, representaban un 52%, 26%, 15% y 7%, respectivamente, se calcularon 3 diferentes probabilidades. La primera fue encontrar exactamente 6 individuos de la especie VB, obteniendo un resultado de 16.4%. Posteriormente la probabilidad de encontrar al menos 3 individuos sean de la especie MD con un 79.2%. Por último, máximo 9 individuos de SJ con 3.96%.

Abundancia de Syzygium jambos en el año 2009, época seca: teniendo el conocimiento de que esta especie tiene un promedio de 14.4 individuos en cada parcela, se calculó la probabilidad de encontrar exactamente 11 individuos en un cuadrante la cual sería de un 7.70%; también la probabilidad de encontrar 450 individuos o menos en las 30 parcelas, utilizando un lambda de 432 resultando en un 81.3%.

Abundancia de Syzygium jambos en el año 2019, época lluviosa: suponiendo que los datos tienen una distribución normal, con una media de abundancia en 30 cuadrantes de 15.6 y una desviación típica de 3.12, se calculó la probabilidad de encontrar entre 15 y 20 individuos en cada cuadrante obteniendo 49.4%. Por otra parte, en 64.6% de los cuadrantes tienen exactamente 17 individuos, en 7.20% de los cuadrantes se podrán encontrar 11 individuos o menos, y en 17 cuadrantes podremos encontrar 15 o más individuos.

Fluorescencia de la clorofila: La relación entre la fluorescencia de la clorofila de la especie Myrsine coriacea entre los años 2009 y 2019 presenta una distribución normal de los datos, siendo estos homocedásticos, finalmente se aplicó la prueba (t.test) dando como resultados un -2.487 como valor de la prueba estadística con 238 grados de libertad y un p-value de 0.01357 en un nivel de significancia del 95%.

Para la prueba t de Student aplicada a la especie Syzygium jambos se dieron como resultados un valor de prueba estadística de 0.21631, con 238 grados de libertad y un p-value de 0.8289, también presentando una distribución normal y siendo homocedásticos.

Conductancia estomática: Para estas pruebas de t de Student se dieron como resultados un valor de -0.38165 para la prueba estadística con 119 grados de libertad y un p-value de 0.7034, presentando los datos en una distribución normal.

Tasa de asimilación de CO2: para la sumatoria de la tasa de asimilación de CO2 de cada especie en cada cuadrante se obtuvo un valor para la prueba de chi-cuadrado de 0.055994, con 6 grados de libertad y un p-value de 1.

Conductancia estomática y temperatura: Se determinó con el comando shapiro.test que la variable temperatura y la variable conductancia estomática (gs) seguían una distribución asimétrica por lo que del mismo modo se aplicó una prueba de correlación con el método “spearman” y este dio como resultado de la prueba 2440, un p-value de 5.815e-09 y un rho de 0.7711093. También utilizando estas variables se hizo un modelo de regresión al que se le aplicaron pruebas para comprobar los supuestos, la prueba de Durbin-Watson dió un p-value de 0.0007564, de la prueba Shapiro-Wilk a los residuos se obtuvo un p-value de 0.0001359 y el valor de p de la prueba de homocedasticidad fue de 0.90871, el modelo de regresión dió un p-value de 9.882e-11 con 38 grados de libertad, un intercepto de 39.610 y una pendiente de 15.246, con el intercepto y la pendiente se hizo una fórmula para predecir el valor de la conductancia estomática cuando la temperatura sea de 40°C y el resultado fue de 649.45 mmol de H2O m-2 s-1.

Fluorescencia de la clorofila y concentración de la clorofila total: Para esto se realizó un modelo de regresión al cual se le aplicaron los respectivos supuestos, primero se ejecutó una prueba de Durbin-Watson de autocorrelación de errores y dió un p-value de 0.03358, la prueba Shapiro-Wilk a los residuos del modelo dio un valor de p-value de 0.07764, la prueba ncvTest para comparar varianzas arrojó un valor de p de 0.17381, con summary obtuvimos los valores del intercepto que dio 0.7993061, la pendiente que dio 0.0006253 y un p-value de 0.1853.

Pruebas de Kruskal-Wallis: Al modelo de ANDEVA que se hizo primero, para comparar la clorofila total con los sitios de estudio, se le aplicó la prueba de normalidad Shapiro-Wilk a los residuos que dió un p-value de 0.03152, presentó datos balanceados, la prueba Fligner-Killeen dió un p-value de 0.9285 y se transformó el modelo de ANDEVA a uno de Kruskal-Wallis el cual arrojó como resultado un Chi-cuadrado de Kruskal-Wallis de 1184.8 con 3 grados de libertad y un p-value menor a 2.2e-16. La segunda prueba de Kruskal-Wallis se hizo para comparar la capacidad de campo de agua del suelo con la conductancia estomática al vapor de agua y dió como resultado del Chi-cuadrado de Kruskal-Wallis 113.09 con 3 grados de libertad y un p-value menor a 2.2e-16.

Discusión

Con respecto a las tablas de distribución de frecuencias de la abundancia se pudo analizar que hay más cuadrantes con baja cantidad de individuos, principalmente hay una mayor cantidad de cuadrantes que presentan de 2 a 4 individuos, siendo estos pertenecientes a especies que prefieren sitios amplios y abiertos (Francis, 2000; Salas et al., 2006; Paschoa et al., 2018; iNaturalist, s.f). En cuanto a la tabla de distribución de frecuencias de la clorofila total se observó que hubo mayor cantidad de individuos que presentaban de 1.5 μg mL-1 a 2 μg mL-1, rangos inferiores o mayores se presentaron en menor cantidad de individuos.

Los resultados arrojados por las distintas pruebas de probabilidades discretas y distribución normal ayudan a tener una mejor comprensión sobre la distribución de los individuos de las especies y a poder predecir un valor aproximado de individuos en las áreas donde se hizo el muestreo, esto ayuda a calcular la cantidad de presupuesto, herramientas, entre otras cosas para futuros estudios.

El resultado de la prueba t de Student utilizada para comparar la fluorescencia de la clorofila de la especie Myrsine coriacea entre los años 2009 y 2019 da a conocer que sí existe diferencia estadísticamente significativa, por lo tanto podrían haber factores ambientales que durante 10 años han ayudado al aumento de la fluorescencia de la clorofila, mientras que los resultados de la prueba t de Student para Syzygium jambos no fueron de gran interés ya que no presentaron diferencias significativas por lo que se asume que las estaciones no es un factor considerable para la fluorescencia de la clorofila en esta especie.

La prueba t de Student realizada a la especie Miconia dodecandra dio como resultado que la media de la conductancia estomática al vapor de agua sí puede ser de 163 mmol de H2O m-2 s-1 que fue la media de la conductancia estomática al vapor agua de la misma especie pero en otra estación por lo que se infiere que las estaciones no son variables a considerar en cuanto a estos análisis. La prueba de Wilcoxon dio resultados que demuestran que la media de abundancia de Syzygium jambos en el tacotal del año 2019 en la estación lluviosa puede ser igual a 14.

La prueba de Chi-cuadrado dio resultados que demuestran que la tasa neta de asimilación de CO2 de las cuatro especies en cada sitio de estudio no presentan diferencias significativas, todos los valores son muy similares.

La prueba de correlación tuvo como resultados que existe una correlación positiva fuerte y significativa de la especie Syzygium jambos entre la conductancia estomática y la temperatura, según las mediciones y correlaciones buscadas, la temperatura y la conductancia arrojaron un ajuste significativo, y la tendencia es a mayor temperatura foliar mayor conductancia estomática (Pino V. et al., 2019, p. 61)

El modelo de regresión creado presentó autocorrelación de errores según la prueba de Durbin-Watson ejecutada, la prueba de normalidad demostró que los residuos del modelo sí siguen una distribución normal y también se demostró con otra prueba que el modelo es homocedástico, por último los resultados obtenidos comprobaron que el modelo sí demostraba una regresión entre ambas variables y la fórmula sí nos permite predecir valores de alguna de las dos variables.

En la prueba Kruskal-Wallis hecha para comparar la clorofila total entre los cuatro sitios de estudio, el supuesto de normalidad dio asimétrico, los datos fueron balanceados y fueron homocedásticos, y la prueba en sí dio que sí había diferencias significativas, con la prueba de Bonferroni se pudo observar que el único par de sitios que no presentaban estas diferencias son el BS3 y BS4. La segunda prueba de Kruskal-Wallis realizada cumplió con los mismos supuestos que la primera y la prueba determinó que habían diferencias de conductancia estomática entre los diferentes porcentajes de capacidad de campo de agua del suelo y con la prueba Bonferroni se confirmó que en todos los distintos porcentajes habían diferencias.

Conclusiones

El trabajo de estudio nos permitió determinar que las especies respecto a los sitios muestreados, se ven influenciados significativamente por algunas variables, mientras que en otras no tanto. Dejando claro que es necesario analizar otros factores para comprender mejor su desarrollo fotosintético.

En el caso de la especie Syzygium jambos pudimos observar una mayor abundancia en los 4 sitios registrados (planta no nativa de la zona) respecto a las demás especies. Asimismo, consideramos que es oportuno evaluar si afecta a otras especies o al ecosistema en que se encuentra.

Respecto al bosque secundario maduro, se observó que las especies presentan mejores condiciones de desarrollo y hay una mayor abundancia; lo cual podría ser debido a que es un sitio que tiene más tiempo con poca o nula actividad humana. Aunque es importante considerar las preferencias de cada especie.

Referencias bibliográficas

Aspiazú, I., Sediyama, T., Ribeiro Jr., J.I., Silva, A.A., Concenco, G., Galon, L., Ferreira, E.A., Silva, A.F., Borges, E.T., & Araujo, W.F.. (2010). Eficiéncia fotosintética y de uso del agua por malezas. Planta Daninha, 28(1), 87-92. https://doi.org/10.1590/S0100-83582010000100011

Carate (Vismia baccifera). (s.f). Naturalista https://colombia.inaturalist.org/taxa/153264-Vismia-baccifera Dávila, O., Ramírez, E., & Barbosa Toribio, I. (2005). El manejo de un tacotal.

De Freitas Bacci, Lucas & Caddah, Mayara & Goldenberg, Renato. (2016). The genus Miconia (Melastomataceae) in Espírito Santo, Brazil. Phytotaxa. 271. 1. 10.11646/phytotaxa.271.1.1

Delgadillo Rodriguez, I. P., Montenegro Ruiz, L. C., Pinilla Agudelo, G. A., & MELGAREJO, L. (2017). Measuring of the Chlorophyll a Fluorescence in Calcium Alginate-Encapsulated Algae. Acta Biológica Colombiana, 22(2), 199-208.

Francis, J. K., Lowe, C. A., & Trabanino, S. (2000). Bioecología de árboles nativos y exóticos de Puerto Rico y las Indias Occidentales. US Department of Agriculture, Forest Service, International Institute of Tropical Forestry.

García Aguilar, A. J. (2007). El modelo de la ganadería extensiva y la destrucción de los bosques en la República de Panamá: 1950-2000 (Doctoral dissertation, Universidad de Panamá).

Lichtenthaler, H. K. (1987). [34] Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes. Methods in enzymology, 148, 350-382.

NAVES-BARBIERO, CHEILA CRISTINA, FRANCO, AUGUSTO CÉSAR, BUCCI, SANDRA JANET, & GOLDSTEIN, GUILHERMO. (2000). Fluxo de seiva e condutância estomática de duas espécies lenhosas sempre-verdes no campo sujo e cerradão. Revista Brasileira de Fisiologia Vegetal, 12(2), 119-134. https://doi.org/10.1590/S0103-31312000000200003

Paschoa, Roberta & Christ, Jheniffer & Valente, Cecília & Ferreira, Marcia & Miranda, Fábio & Garbin, Mário & Carrijo, Tatiana. (2018). Genetic diversity of populations of the dioecious Myrsine coriacea (Primulaceae) in the Atlantic Forest. Acta Botanica Brasilica. 32. 10.1590/0102-33062017abb0355.

Peréz, J. P., Gardey, A. (2015). Definición de pastizal. https://definicion.de/pastizal

Pino, E., Montalván, I., Vera, A., & Ramos, L. (2019). La conductancia estomática y su relación con la temperatura foliar y humedad del suelo en el cultivo del olivo (Olea europaea L.), en periodo de maduración de frutos, en zonas áridas. La Yarada, Tacna, Perú. Idesia (Arica), 37(4), 55-64.

R Development Core Team. (2017). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing.

Salas, F., Velasco, J., Rojas, J., & Morales, A. (2007). Antibacterial activity of the crude extract and constituents of Vismia baccifera var. dealbata (Guttiferae) Collected in Venezuela. Natural Product Communications, 2(2), 1934578X0700200216.

Smith, J., Sabogal, C., W. de JONG, & Kaimowitz, D. (1997). Bosques secundarios como recurso para el desarrollo rural y la conservación ambiental en los trópicos de América Latina (No. 13, p. 36). Bogor: CIFOR.

Ting, L. & Yuhan, J. & Man, Z. & Sha, S. & Minzan, L.. (2017). Universality of an improved photosynthesis prediction model based on pso-svm at all growth stages of tomato. 10. 63-73. 10.3965/j.ijabe.20171002.2580.