¹Universidad Nacional, Facultad de Ciencias exactas y naturales, Costa Rica. , , , .

Resumen

Se estudió la abundancia de poblaciones de murciélagos de las especies Artibeus jamaicencis, Artibeus toltecus, Thyroptera discifera y Thyroptera tricolor, durante los años 2017 y 2018, en la estación seca y lluviosa en 4 sitios del país, específicamente en el Área de Conservación Arenal-Tempisque, Parque Nacional Tortuguero, Area de Conservación Pacífico Central y Área de Conservación Cordillera Volcánica Central. Se capturaron 39271 organismos con ayuda de redes de niebla al nivel del suelo, además se tomaron medidas de su talla total y talla del pie; también, se midió la temperatura ambiental y velocidad del viento al momento de la captura.También, se tomaron muestras de las excreciones para determinar si había una diferencia significativa en el éxito de germinación entre las especies. Para las variables de temperatura y velocidad el viento el análisis mostró diferencias significativas entre las poblaciones de murciélagos, sin embargo, estas diferencias fueron muy pequeñas y no contundentes. Tampoco fueron encontradas grandes diferencias entre las poblaciones por año, sitio de muestreo ni estación, ni en las tallas de los individuos. Es posible, que al ser un análisis hecho en zonas de conservación, las condiciones ambientales sean mayoritariamente constantes y las poblaciones de murciélagos no hayan sufrido efectos..
Palabras clave: Artibeus, Thyroptera, Area de Conservación Arenal-Tempisque, Parque Nacional Tortuguero, Area de Conservación Pacífico Central y Área de Conservación Cordillera Volcánica Central .

Introducción

En los últimos años (2017 al 2018) se han observado cambios en las poblaciones de murciélagos (Chiroptera) en Costa Rica, principalmente en los géneros Artibeus (Phyllostomidae) y Thyroptera (Thyropteridae), producto de la importancia ecológica que cumplen los organismos de estos géneros en la depredación de insectos, el uso del néctar y frutos, estos cambios poblacionales podrían afectar el control de poblaciones de insectos, polinización y dispersión de semillas (Zamora y Bernal, 2017), por ello, es importante estudiar aquellos factores que influyen es la abundancia relativa de las especies de murciélagos.
Para observar posibles cambios poblacionales del género Artibeus fueron seleccionadas dos especies principalmente frugívoras: A. jamaicencis (Leach, 1821), una especie de hábitos nocturnos y coloniales, que se distribuye en los bosques húmedos y secos de las tierras bajas y medias de todo el país, distribuídos desde el nivel del mar hasta los 1.700 m.s.n.m. (LaVal y Rodríguez, 2002) citado por Elizondo (1999); y la especie A. toltecus (Olfers, 1818), especie de hábitos nocturnos, que se distribuye en bosques húmedos y nubosos de las tierras medias de ambas vertientes del país, desde los 500m.s.n.m. a los 2000 m.s.n.m. (Museo Nacional de Costa Rica, 2013).
Del género Thyroptera fueron elegidas dos especies principalmente insectívoras: T. discifera especie de las tierras bajas (600 m.s.n.m.) y húmedas de la Zona Norte del país, las cuales habitan en zonas de cultivo de banano (Bocchiglieri et al., 2016) citado por Romero (2020); La segunda especie es T. tricolor (Miller, 1902), la cual habita en bosques húmedos en un rango de los 200m.s.n.m a los 700 m.s.n.m. (Tirira, 2017) citado por INABIO (2020), como característica general de ambas especies, estas presentan ventosas en sus extremidades para adherirse a sustratos u hojas y se han reportado enrollados en hojas de plantaciones de banano (Wilson, 1977) citado por INABIO (2020).
Para cada una de estas especies seleccionadas fueron observadas las abundancias relativas en cuatro sitios: Área de Conservación Arenal-Tempisque, Parque Nacional Tortuguero, Area de Conservación Pacífico Central y Área de Conservación Cordillera Volcánica Central, durante 2 épocas del año: estación seca y lluviosa. Además, para lograr la caracterización en los cambios de las poblaciones se consideraron variables como la longitud total(mm) y longitud de la pata(mm) de cada uno de los organismos, y factores como la temperatura y la velocidad del viento en cada muestreo en el que fueron capturados.
La importancia ecológica que cada uno de estos organismos aporta a los ecosistemas tropicales es muy importante, ya que como mencionan Casallas-Pabón, Calvo-Roa y Rojas-Robles (2017) entre el 70-98% de las especies de árboles de estas zonas producen semillas y frutos con adaptaciones para ser disperzadas por zoocoria, en consecuencia, es imprescindible evaluar la eficiencia germinativa de las semillas dispersadas por estos organismos, para así determinar que factores influyen en esta y orientar las prácticas de conservación hacia aquellos factores que determinan su éxito germinativo.
Tomando en cuenta todo lo mencionado anteriormente, el objetivo general del presente trabajo de investigación es evaluar el efecto de los cambios en la temperatura ambiental y velocidad del viento en las poblaciones de murcielagos de las especies A.jamaicencis, A.toltecus,T. discifera y T. tricolor , además se pretende: considerar si otros factores, como el año, la estación climática y el sitio de muestreo influyen de alguna forma en la abundancia de murcielagos de estas especies y examinar si factores como la temperatura influyen en la biomasa y talla máxima de las plantas germinadas a partir de semillas dispersadas por estas especies de murciélagos.

Materiales y métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en cuatro zonas del país, al Noroeste se realizó en el Área de Conservación Arenal-Tempisque (sitio 1), en el Caribe en Parque Nacional Tortuguero (sitio 2), al Suroeste en el Área de Conservación Pacífico Central (sitio 3) y en el Valle Central en el Área de Conservación Cordillera Volcánica Central (sitio 4), todos los sitios contaban con la vegetación y las temperaturas adecuadas para un posible registro de las diversas especies. El promedio de temperatura en los 4 sitios muestreados oscila entre 22°C y 27°C sin mucha diferenciación entre la época seca y la lluviosa. La altitud promedio registrada fue de 1200 m.s.n.m. La vegetación de estas zonas es variada ya que comprende bosque húmedo, seco y nuboso.

Figura 1. Mapa de de las zonas de muestreo, siendo 1 el Area de Conservación Arenal-Tempisque, el 2 Parque Nacional Tortuguero, el 3 Área de Conservación Pacífico Central y el 4 Área de Conservación Cordillera Volcánica Central

Método de captura

El método utilizado para la captura de las diversas especies de murciélagos se realizó mediante redes de niebla (Bracamonte, 2018). Estas redes de niebla se colocaron durante la época seca en el mes de marzo y luego en la época lluviosa en octubre de los años 2017 y 2018; se realizaron un total de 12 visitas por sitio, con una estadía de 3 días en el lugar. Para la colocación de las redes de niebla, se limpio la zona de hojas y ramas que podrían dañar la red, seguidamente se colocaron estacas y parantes para dar sostén a la misma. Se usaron redes de 9 metros x 2.5 metros al nivel del suelo en un trayecto de 500 metros con una separación entre ellas de 16 metros. Durante la época seca se colocaron las redes desde las 12:00 a.m hasta las 3:00 a.m debido a que presentan su pico de actividad a estas horas (Bracamonte, 2018). En la época lluviosa se colocaron desde las 10:00 p.m hasta las 5:00 a.m ya que su actividad disminuye debido a las precipitaciones. Se realizaron revisiones a las redes cada 30 minutos para evitar el escape de individuos o la muerte por estrés, hipotermia o predación. (Bracamonte, 2018) Se movieron las redes diariamente de lugar para garantizar la captura de la mayor cantidad de individuos.
Al capturar a los organismos, se les removió de la red con mucho cuidado, con el fin de no dañar sus extremidades o alas. A cada individuo se le realizó la medida de tamaño total (tot_len; mm) y largo pata (hind_foot; mm), después de la toma de los datos, estos fueron marcados y liberados al ambiente. Además, cada vez que se trabajó con las redes de niebla se realizó la medición de la temperatura del aire (ta) con ayuda de un termohigrómetro (Termohigrómetro Mod.: 800016 Sper Scientific) y la velocidad viento (veloc, m/s) con un anemómetro (Anemómetro GS026 Trimble)

Experimento

Para la determinación de la efectividad en la dispersión de las semillas en estos individuos se recolectaron cuarenta ejemplares de excreciones de cada especie, diez en cada sitio y se les aplicó un tratamiento con tres distintas temperaturas (15,20,25°C) durante tres meses en condiciones aisladas, simulando las condiciones normales para el crecimiento de las plantas. Por medio de la medición periódica de la biomasa y la talla máxima (cm) de cada planta, para estudiar efectividad germinativa de las semillas dispersadas por las diferentes especies.

Análisis de datos

Con base en los datos obtenidos en el muestreo se realizó un análisis en el entorno y lenguaje de programación R (R Core Team, 2020) para todas las pruebas, con un nivel de significancia al 95%. Se creó un modelo de ANDEVA, ya que permite categorizar las variables en función de la temperatura; esto con el fin de comprobar si los grupos categóricos difieren entre sí de forma significativa (p<0.05), y si el factor depende de la variable, para esto se tomó como factor la especie y la temperatura como variable. Para analizar la interacción entre la abundancia y la velocidad el viento fue usada la prueba de Wilcoxin para variables no parámetricas, debido a que permite verificar si existe una relación entre estas (H1), y si esta presenta una diferencia signifcativa (p>0.05) entre las variables.
Por otro lado, para determinar si exite una asociación entre las tallas totales, longitud del pie y la abundancia de cada grupo de especies, fue realizada una prueba de correlación de Spearman, a razón de que permite saber si existe diferencia significativa (p<0.05), aplicando la prueba de Shapiro para determinar si los datos seguían una distribución normal (p>0.05). Para evidenciar estas tallas fue realizada una tabla de frecuencias acumuladas de las longitudes totales de cada especie, para así poder compararlas, además se utilizó el recurso de la probabilidad normal, para determinar aquellas tallas de pie dominantes para cada especie, tomando como referencia la longitudes del pie de 11mm, para definir aquellas especies que se encontraban por debajo o por encima de esta media muestreal.
También, fueron consideradas otras variables propias del ambiente, para determinar la influencia que estas tienen sobre la abundancia de las especies de murciélagos; para el caso de los factores de sitio, estación y año, por estar agrupadas en categorías mutuamente excluyentes, de frecuencias absolutas y grandes, fue realizado un chi cuadrado de dos vías con el fin de determinar si existen diferencias significativas (p<0.05) entre la abundancia total por especie, sitio (las 4 zonas mencionadas), estación climática (seca y lluviosa) y año (2017 y 2018).
A partir de un mismo modelo de Análisis de Varianza (ANDEVA), se utilizaron los datos recolectados en el experimento con respecto al éxito germinativo de las semillas, ya que permite identificar si el tratamiento aplicado de las temperaturas categoricas influye en variables como la biomasa y talla máxima de cada una de las especies. Al utilizar la prueba de Shapiro (p>0.05) y determinar que los datos eran no parámetricos se realizó correlación de Spearman (significativa con un p>0.05) entre la biomasa y la talla máxima alcanzada en cada uno de los tratamientos aplicados, por medio de un modelo de regresión lineal fue reflejado este comportamiento, a fin de observar si existe una diferencia significativa (p<0.05) entre los tratamientos, para las tallas y las biomasas.

Resultados

Se realizaron 1920 observaciones con un total de 39271 organismos capturados en las redes de niebla. Para el año 2017 fueron capturados 19351 organismos y para el año 2018 19920, por lo que fue levemente mayor la abundancia para el año 2018. En cuanto a las estaciones, en la estación seca fueron capturados 19776 organismos y en la lluviosa 19495, por lo que fue levemente mayor la abundancia de organismos en la época seca. Las abundancias por sitio y especie se evidencian en el Cuadro 1.
Cuadro 1. Numero de individuos por especie capturadas por cada sitio de muestreo.
En cuanto a las temperaturas, en la estación seca fue registrada una media de temperatura del aire para el sitio 1 de 22.55°C, para el sitio 2 de 22.48°C, para el sitio 3 de 22.45°C y para el sitio 4 de 22.61°C; en la estación lluviosa la media de temperatura del aire para el sitio 1 fue de 22.44°C, para el sitio 2 de 22.53°C, para el sitio 3 de 22.43°C y para el sitio 4 de 22.38°C, por lo que, no se registraron grandes diferencias entre las temperaturas y las estaciones.
En cuanto al análisis de abundancia con respecto a la temperatura, el modelo de análisis de varianza (ANDEVA) a través del modelo de Kruskal Wallis arrojó que los grupos categóricos no difieren entre sí, por tanto, la abundancia entre especies no depende de la temperatura (KW = 3.80, gl = 3, p> 0.05), y como lo muestra el siguiente gráfico las medianas son iguales o muy cercanas (Figura 2).

Figura 2. Abundancia de las especies en relación a la temperatura

A partir de la prueba de Wilcoxon para variables asimétricas, se obtuvo que existen diferencias entre la abundancia para cada especie en relación a la velocidad del viento (p<0.05), donde el valor del estadístico fue W= 4911 para A. jamaicensis , W= 2311 para A. toltecus , W= 4851 para T.discifera y W=3163 para Th.tricolor, sin embargo, como se evidencia en la Figura 3, estas diferencias fueron mínimas y las medianas fueron iguales, con diferencia de la especie 1, para la cual fue levemente menor.

Figura 3. Abundancia de las especies en función de las categorías de velocidad del viento seleccionadas.

El resultado de las correlaciones entre las tallas totales y longitudes del pie, no difiere de los resultados anteriores, ya que se obtuvo que no existe una asociación entre estas y la abundancia (p>0.05), como se muestra en el Cuadro 2, mediante los valores del estadístico y de la probabilidad.

Cuadro 2. Correlaciones entre las longitud total y de la pata de las especies con respecto a la abundancia. R: valor de rho calculado por medio de la Prueba , P: valor de probabilidad.

Agregando a los resultados de correlación de las tallas totales de cada especie, fue realizada una distribución de frecuencias acumuladas, observando así, que todas las especies presentaron tallas dominantes muy diferentes entre si, para la especie uno la longitud dominante fue entre los 78mm y 88mm, para la especie dos entre 63mm y 68mm, para la especie tres entre 45mm y 50mm y para la especie cuatro entre los 26mm y 29mm.De lo anterior además se extrae, que en la especie uno y la especie tres hubo una mayor variabilidad en las tallas, mientras que para la especie dos y cuatro respectivamente, esta variabilidad fue menor.

Figura 4. Frecuencias acumuladas de las bundancia por longitud de especie, en el gráfico 1 de A. jamaicencis, en el gráfico 2 de la especie A. toltecus, en el gráfico 3 de T. discifera y en el gráfico 4 T. tricolor

Ya que, los datos de las tallas del pie de todas las especies siguen una distribución normal (p>0.05), fue llevado a cabo pruebas de probabilidad para variables continuas y normales, obteniendo así que: para la especie uno, la probabilidad de poseer una talla del pie superior a 11 mm es de 1, es decir, el 100% de los organismos; para la especie dos la probabilidad de obtener tallas menores a los 11 mm es del 0.021, por tanto, apenas un aproximado de 10 individuos de 480 presentan una talla menor; para la especie tres la probabilidad de obtener tallas entre los 8 mm y los 11 mm fue de 0.72, lo que representa un aproximado de 346 organismos de 480; por último, para la especie cuatro, la probabilidad de obtener una talla superior a los 11 mm es de 0.98, lo que representa un aproximado de 470 de 480 organismos. De lo anterior se obtiene que la especie uno tiende a presentar las tallas mayores, la especie dos y cuatro tallas inferiores y similares, mientras que la especie tres presenta las tallas más pequeñas.
En función de los datos registrados en el Cuadro 1, la prueba de chi cuadrado de dos vías dió como resultado que si existen diferencias significativas entre la abundancia de cada especie por sitio (x2=50.90, gl = 9, p< 0.05), sin embargo, como se muestra en la Figura 5, estas diferencias son muy pequeñas, por lo que no existe una dominancia de alguna especie en algún sitio en específico.

Figura 5.Promedios de la abundancia de cada especie en cada uno de los cuatro sitios seleccionados, donde todos son diferentes y con poca variación

Así mismo, en la prueba de chi cuadrado realizada respecto a la abundancia y las épocas (seca y lluviosa) se obtuvo que si existen diferencias significativas entre estas (x2=20.24, gl = 3, probabilidad< 0.05), no obstante, estas diferencias son muy pequeñas, por lo tanto, no se puede determinar cual época presenta mayor abundancia, tal y como se muestra en la Figura 6.

Figura 6.Promedios de la abundancia de cada especie en época seca y época lluviosa, donde la letra a representa a los grupos que son iguales o difieren en menos de una unidad y la letra b aquellos grupos diferentes en más de una unidad

En la prueba de chi cuadrado realizada respecto a la abundancia y los años (2017, 2018) se obtuvo un valor calculado de 38.001, el cual sobrepasa el valor tabular (14.08) por tanto, se rechaza la hipótesis nula, concluyendo que si existen diferencias significativas entre la abundancia de los años muestreados (gl = 3 p< 0.05), sin embargo estas diferencias son muy pequeñas, por lo tanto, no se puede determinar cuál año presenta mayor abundancia, tal y como se muestra en la Figura 7.

Figura 7.Promedios de la abundancia de cada especie en los diferentes años de muestreo, donde la letra a representa a los grupos que son iguales o difieren en menos de una unidad y la letra b aquellos grupos diferentes en más de una unidad

En cuanto al experimento realizado, los datos no presentaron una distribución normal, por lo tanto se aplicó el modelo de Kruskal Wallis donde se determinó que la biomasa de las semillas recolectadas en las cuatro especies, durante los tres diferentes tratamientos no presentaron una diferencia significativa (KW=1.62; gl=2; p> 0.05), como se muestra en la Figura 8.

Figura 8.Biomasa determinada en un tratamiento de tres diferentes temperaturas en un periodo de tres meses.

En relación al experimento realizado sobre las semillas recolectadas, a partir de un Análisis de Varianzas (ANDEVA) se determinó que la talla de las semillas recolectadas en las cuatro especies, durante las tres diferentes tratamientos de temperatura aplicados no presentaron una diferencia significativa (X2=1.12; gl=2; p>0.05), como se muestra en la Figura 9.

Figura 9.Talla máxima de las semillas obtenidas depués del tratamiento de tres diferentes temperaturas en un periodo de tres meses

A partir de un del análisis estadístico los datos no presentaron una distribución normal, por lo tanto se aplicó el modelo de Kruskal Wallis donde se determinó que la biomasa de las semillas recolectadas en las cuatro especies, durante los tres diferentes tratamientos presentó que no hay una diferencia significativa (KW=1.62; gl=2; p> 0.05). En el caso de la talla de las semillas recolectadas reflejó que no presenta una diferencia significativa (KW=1.12; gl=2; p> 0.05).
En el análisis de cada una de las especies con respecto a los tratamientos,reflejado en el Cuadro 3, demostró una diferencia no significativa en cada una, excepto en la especie A. toltecus (F= 3.71; gl: 2; p<0.05), con una diferencia significativa entre el tratamiento a una temperatura de 20ºC y 25ºC por medio de la Prueba de Tukey.
Cuadro 3. Análisis de varianza entre las biomasas y tallas máximas después de los tres tratamientos de temperatura.

En cada prueba se usaron dos grados de libertad, KW: Valor de la prueba de Kruskall Wallis, P: valor de la probabilidad, F: Prueba de Fisher, ya que presenta homocedasticidad y normalidad en los residuos.

En relación al cuadro anterior, por medio de la prueba de correlación por medio del método de Spearman, dio un resultado considerablemente significativo (s=16680267; rho= 0.095; p<0.05) por lo que se realizó una regresión lineal que explica que la variable talla máxima con un 0.95% (talla máxima=0.03645*biomasa + 12.86559, F(1,478)=4.6; p<0.05) tienen una relación significativa con la variable biomasa. De esta forma se puede hacer predicciones dentro de este modelo en donde a mayor cantidad de biomasa adquirida por la planta mayor va a ser su talla máxima.Proponiendo una biomasa de 70 g/cm2 se aplicó en la fórmula anteriormente mencionada, se obtuvo un talla máxima aproximada de 15.42cm, permitiendo una interpretación a futuras talla que se podría registrar con una mayor duración bajo este tratamiento y permitiendo el crecimiento estimado en futuras investigaciones.

Discusión

Influencia de la temperatura y velocidad del viento en la abundancia

Si bien las condiciones ambientales pueden afectar a las poblaciones de murciélagos, el cambio climático no está meramente relacionado a cambios de temperatura o velocidad del viento, como lo menciona el Instituto Meteorológico Nacional (2008), las variaciones estadísticas de estas no explican los impactos verdaderos del cambio climático, por tanto, esto podría explicar por qué las poblaciones de murciélagos no se encuentran estrechamente ligadas a cambios climáticos de temperatura y velocidad del viento, sino que podría estar relacionado a otros factores ambientales.

Relación entre tamaño total y talla del pie con la abundancia

A partir de la correlaciones sobre el tamaño total y del pie de las especies, se obtuvieron resultados negativos no significativos, reflejando así que cada especie es muy distinta entre sí, por tanto, no se pueden establecer parámetros entre abundancia y tallas entre diferentes especies, además esto refleja que la especies morfológicamente tienen una gran capacidad de adaptaciones a su ambiente por lo que no sufren algún cambio, incluso se han reportado como buenos calificadores para indicar el deterioro de áreas boscosas (Velásquez. J, González. L., Arcas. A, 2009). De igual manera, pueden ser evidencia de algún dimorfismo sexual, como no se reportaron los sexos durante el monitoreo, es un limitante para la determinación de este carácter, también se ha visto en la familia de los Phyllostomidae los machos son más grandes que las hembras debido a crecimientos dérmicos en el rostro (Santos-Moreno et al., 2010).

Influencia del sitio y la época sobre la abundancia relativa

La poca diferencia entre las poblaciones de cada una de las especies, para las variables de sitio y época es de esperarse, ya que, todas las especies fueron tomadas de áreas de conservación en zonas muy ricas en biodiversidad, las cuáles son las áreas óptimas para la supervivencia de los mismos, y como lo indica Martinez Villalobos (2018), las poblaciones de estos mamíferos han sido principalmente afectados por la deforestación, la pérdida del hábitat y la persecución humana, factores con efectos mínimos en cada una de las áreas en las que fue llevado a cabo el muestreo.

Cambios anuales en la abundancia de especies

Sumando a la información anterior, los ambientes tropicales tienden a ser relativamente estables, y aunque en Costa Rica existe una marcada época seca y lluviosa, como menciona Sosa (2003), los murciélagos han sido capaces de aprovechar gran cantidad de nichos ecológicos, lo que deriva en la gran diversidad y adaptaciones de estos organismos, por ende, Costa Rica presenta un clima óptimo, sin condiciones extremas y que posibilita la disponibilidad de suministros para la supervivencia de los murciélagos. A causa de lo mencionado anteriormente, es de esperar que tampoco exista gran diferencia entre la abundancia de las especies por año, ya que esta estabilidad climática promueve un equilibrio entre la abundancia relativa de especies de un mismo sitio.

Experimento

A partir de los análisis de varianzas acerca de los tratamientos aplicados en las semillas recolectadas, la biomasa y la talla máxima no tuvieron diferencias significativas entre especies reflejando que las cuatro especies dispersan semillas de alta calidad, mediante los tres tratamientos aplicados, con excepción de la A. toltecus que presentó una diferencia significativa entre las temperaturas de 20º y 25º C ,se puede decir que a mayor temperatura las semillas que estos organismos excretan alcanzan un mayor desarrollo en su biomasa, por lo que poseen mayor éxito germinativo en zonas donde las temperaturas son más altas. Además en estudios recientes se ha demostrado cómo estos animales frugívoros ayudan en la dispersión de especies pioneras (Rodrigo García-Morales et al., 2012), tanto en especies de hierbas, árboles del dosel, subdosel y arbóreo, favoreciendo el establecimiento arboreal en etapas sucesionales avanzadas (León Paniagua et al., 2007), también se ha presentado que la familia Phyllostomidae diversifican la dispersión de semillas en zonas neotropicales (Tiago Y. Andrade et al., 2013), contribuyendo así a la buena dispersión de semillas.

Conclusión

Como conclusión se obtiene que las poblaciones de las especies de murciélagos A. jamaicensis, A. toltecus, T. discifera y T. tricolor no se encuentran relacionadas con la temperatura del aire ni la velocidad del viento. Por el contrario, sus poblaciones en Costa Rica se mantienen bastante homogéneas a través de los años, sin estar afectadas por factores propios de los sitios en los que habitan ni los cambios de las épocas lluviosa y seca. Las cuatro especies contribuyen ampliamente a la dispersión y germinación de semillas en las zonas investigadas, siendo que, A. toltecus presenta un mayor éxito germinativo entre los 20º y 25º C . Se propone ahondar en aquellos otros factores ambientales que podrían estar relacionados a los cambios poblacionales de murciélagos, tales como condiciones alimentarias y estado de los sitios de conservación. Además, sería importante estudiar otras especies, ya que, la sensibilidad ambiental podría variar.

Fuentes bibliográficas

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Anexos

Figuras demostrativas

Códigos usados

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 # Abundancia vs temperatura (ANDEVA)
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View(dat2)
str(dat2)
factor1<-as.factor(dat2$especie)
is.factor(factor1)
modeloTemp<-aov(dat2$temp_aire~dat2$especie, data=dat2)
modeloTemp
#supuestos
#1) Normalidad
shapiro.test(modeloTemp$residuals) 
#2) Balance
x<- factor1
z<- dat2$temp_aire
tapply(z, x, length)
#3) Homocedasticidad
fligner.test(dat2$temp_aire,dat2$especie)

anova1<- kruskal.test(dat2$temp_aire~dat2$especie,data=dat2)
anova1

#(Post-hoc)
pairwise.wilcox.test (dat2$temp_aire,dat2$especie, p.adj= "b", exact=F)

c<-data.frame(dat2$especie,dat2$temp_aire)
boxplot(dat2$temp_aire~dat2$especie,data = dat2, xlab = "Especies", ylab = "Temperatura (°C)", col=c("pink","yellow","red","orange"))

MediaValor2 <- tapply(dat2$temp_aire, dat2$especie, mean)
MediaValor2
abajo1 <- tapply(dat2$temp_aire, dat2$especie, function(v) t.test(v)$conf.int[1])
arriba1 <- tapply(dat2$temp_aire, dat2$especie, function(v) t.test(v)$conf.int[2])
par(mfrow=c(1,1)) #filas,columnas
par(mar=c(5,5,3,2)+0.1) #margenes
library(gplots)
## 
## Attaching package: 'gplots'
## The following object is masked from 'package:stats':
## 
##     lowess
barplot2(MediaValor2, plot.ci=T, 
         ci.l=abajo1, ci.u=arriba1, 
         xlab= "Especies" , ylab= "Temperatura (°C)" , 
         ylim=c(0, 30), 
         col="blue")

 #Abundancia vs velocidad del viento 
#PRUEBAS DE HIPOTESIS PARA ABUNDANCIA Y VIENTO POR ESPECIE
#HO= Las medias de la variable de abundancia y de viento son iguales
#Hi= Las medias de la variable de abundancia y de viento no son iguales
#ESPECIE 1
vientosp1<-(dat2$viento[dat2$especie=="artibeus_sp1"])
vientosp1
abundanciasp1<-(dat2$N[dat2$especie=="artibeus_sp1"])
abundanciasp1
shapiro.test(vientosp1) 
shapiro.test(abundanciasp1) 
wilcox.test(vientosp1,abundanciasp1, paired = F) 

#ESPECIE 2 
vientosp2<-(dat2$viento[dat2$especie=="artibeus_sp2"]) 
vientosp2
abundanciasp2<-(dat2$N[dat2$especie=="artibeus_sp2"]) 
abundanciasp2
shapiro.test(vientosp2) 
shapiro.test(abundanciasp2) 
wilcox.test(vientosp2,abundanciasp2, paired = F) #p-value < 2.2e-16 rechazo la H0

#ESPECIE 3
vientosp3<-(dat2$viento[dat2$especie=="thyroptera_sp1"])
vientosp3
abundanciasp3<-(dat2$N[dat2$especie=="thyroptera_sp1"])
abundanciasp3
shapiro.test(vientosp3) 
shapiro.test(abundanciasp3) 
wilcox.test(vientosp3,abundanciasp3, paired = F) #p-value < 2.2e-16 se rechaza la H0

#ESPECIE 4
vientosp4<-(dat2$viento[dat2$especie=="thyroptera_sp2"])
vientosp4
abundanciasp4<-(dat2$N[dat2$especie=="thyroptera_sp2"])
abundanciasp4
shapiro.test(vientosp4) 
shapiro.test(abundanciasp4) 
wilcox.test(vientosp4,abundanciasp4, paired = F) #p-value < 2.2e-16 se rechaza la H0

#grafico
lista1<- list(abundanciasp1,abundanciasp2,abundanciasp3,abundanciasp4)
lista2<- list(vientosp1,vientosp2,vientosp3,vientosp4)
boxplot(lista1,lista2 ,xlab= "Velocidad del viento(m/s)", ylab="Abundancia", col="blue")

#Probabilidad de tallas por especie
 
 #Fdth por especie, para ver que tallas predominan

 
#Abundancia vs talla
#Corelación de la abundancia con el tamaño en la espcie 1
abund2<- dat1$N[dat1$especie=="artibeus_sp2"]
abund3<- dat1$N[dat1$especie=="thyroptera_sp1"]
abund4<- dat1$N[dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
abund<- dat1$N[dat1$especie=="artibeus_sp1"]

par(mfrow=c(2,2))
library(PerformanceAnalytics)
## Loading required package: xts
## Loading required package: zoo
## 
## Attaching package: 'zoo'
## The following objects are masked from 'package:base':
## 
##     as.Date, as.Date.numeric
## 
## Attaching package: 'PerformanceAnalytics'
## The following object is masked from 'package:gplots':
## 
##     textplot
## The following object is masked from 'package:graphics':
## 
##     legend
abund
long1<- dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp1"]
long1
abylong1<-data.frame(long1,abund)
shapiro.test(abund)    
shapiro.test(long1)    
cor.test(abund,long1, method= "s")    
pairs(long1~abund)

chart.Correlation(abylong1, method ="s") 

#Correlación entre la abuncia con el tamaño de la especie 2 
abund2
long2<- dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp2"]
long2
abylong2<-data.frame(long2,abund2)
shapiro.test(abund2)    
shapiro.test(long2)    
cor.test(abund2,long2, method= "spearman")    
pairs(long2~abund2)

chart.Correlation(abylong2, method ="s") 

#Correlación entre la abuncia con el tamaño de la especie 3
abund3
long3<- dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp1"]
long3
abylong3<-data.frame(long3,abund3)
shapiro.test(abund3)    
shapiro.test(long3)    
cor.test(abund3,long3, method= "spearman")    
pairs(long3~abund3)

chart.Correlation(abylong3, method ="s") 

#Correlación entre la abuncia con el tamaño de la especie 4
abund4
long4<- dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
long4
abylong4<-data.frame(long4,abund4)
shapiro.test(abund4)    
shapiro.test(long4)    
cor.test(abund4,long4, method= "spearman")    
pairs(long4~abund4)

chart.Correlation(abylong4, method ="s") 

#Tabla de frecuencias acumuladas
library(fdth)
## 
## Attaching package: 'fdth'
## The following objects are masked from 'package:stats':
## 
##     sd, var
frecuencia1 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp1"], start = 68, end=88, h=5)
frecuencia1
plot(frecuencia1, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (cm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia2 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp2"], start = 58, end=68, h=2.5)
frecuencia2
plot(frecuencia2, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (cm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia3 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp1"],start = 30, end=54, h=5)
frecuencia3
plot(frecuencia3, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (cm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia4 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp2"], start = 23, end=29, h=1.5)
frecuencia4
plot(frecuencia4, type = "cfh", xlab = "Longitud total (cm)", ylab = "Abundancia")

par(mfrow=c(2,2))



#Correlación entre la abuncia con el tamaño del pie en la especie 1
abund
pie1<- dat1$hind_foot[dat1$especie=="artibeus_sp1"]
pie1
abypie1<-data.frame(pie1,abund)
shapiro.test(abund)    
shapiro.test(pie1)    
cor.test(abund, pie1, method= "spearman")    
pairs(pie1~abund)

chart.Correlation(abypie1, method ="s") 

#Correlación entre la abundancia con el tamaño del pie en la especie 2
abund2
pie2<- dat1$hind_foot[dat1$especie=="artibeus_sp2"]
pie2
abypie2<-data.frame(pie2,abund2)
shapiro.test(abund2)    
shapiro.test(pie2)    
cor.test(abund2, pie2, method= "spearman")    
pairs(pie2~abund2)

chart.Correlation(abypie2, method ="s") 

#Correlación entre la abuncia con el tamaño del pie en la especie 3
abund3
pie3<- dat1$hind_foot[dat1$especie=="thyroptera_sp1"]
pie3
abypie3<-data.frame(pie3,abund3)
shapiro.test(abund3)    
shapiro.test(pie3)    
cor.test(abund3, pie3, method= "spearman")    
pairs(pie3~abund3)

chart.Correlation(abypie3, method ="s") 

#Correlación entre la abuncia con el tamaño del pie en la especie 4
abund4
pie4<- dat1$hind_foot[dat1$especie=="artibeus_sp2"]
pie4
abypie4<-data.frame(pie4,abund4)
shapiro.test(abund4)    
shapiro.test(pie4)    
cor.test(abund4, pie4, method= "spearman")    
pairs(pie4~abund4)

chart.Correlation(abypie4, method ="s") 

#Probabilidad


shapiro.test(pie1)
length(pie1)
mean(pie1)
sd(pie1)
1-pnorm(11, 17.03, 1.06)
1 *480

shapiro.test(pie2)
pie2
length(pie2)
mean(pie2)
sd(pie2)
pnorm(11, 13.29, 1.13)
0.0213543*480

shapiro.test(pie3)
pie3
length(pie3)
mean(pie3)
sd(pie3)
pnorm(11, 10.28, 1.11) - pnorm(8, 10.28, 1.11)
0.721732*480

shapiro.test(pie4)
pie4
mean(pie4)
sd(pie4)
1-pnorm(11, 13.29, 1.13)
0.9786457*480




 #Abundancia vs sitio
e1s1 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio1" & dat1$especie=="artibeus_sp1"]
e1s1
sum(e1s1)
e1s2 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio2" & dat1$especie=="artibeus_sp1"]
e1s2
sum(e1s2)
e1s3 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio3" & dat1$especie=="artibeus_sp1"]
e1s3
sum(e1s3)
e1s4 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio4" & dat1$especie=="artibeus_sp1"]
e1s4
sum(e1s4)

e2s1 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio1" & dat1$especie=="artibeus_sp2"]
e2s1
sum(e2s1)
e2s2 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio2" & dat1$especie=="artibeus_sp2"]
e2s2
sum(e2s2)
e2s3 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio3" & dat1$especie=="artibeus_sp2"]
e2s3
sum(e2s3)
e2s4 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio4" & dat1$especie=="artibeus_sp2"]
e2s4
sum(e2s4)

e3s1 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio1" & dat1$especie=="thyroptera_sp1"]
e3s1
sum(e3s1)
e3s2 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio2" & dat1$especie=="thyroptera_sp1"]
e3s2
sum(e3s2)
e3s3 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio3" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e3s3
sum(e3s3)
e3s4 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio4" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e3s4
sum(e3s4)

e4s1 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio1" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e4s1
sum(e4s1)
e4s2 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio2" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e4s2
sum(e4s2)
e4s3 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio3" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e4s3
sum(e4s3)
e4s4 <- dat1$N[dat1$sitio=="sitio4" & dat1$especie=="thyroptera_sp2"]
e4s4
sum(e4s4)

Sp1 <- c(2386, 2319, 2512, 2235)
Sp2 <- c(2597, 2363, 2478, 2543) 
Sp3 <- c(2405, 2427, 2437, 2567)
Sp4 <- c(2300, 2434, 2692, 2576)
sitio_especie <- data.frame(Sp1, Sp2, Sp3, Sp4 )
sitio_especie
row.names(sitio_especie) <- c("Noroeste", "Caribe", "suroeste", "ValleCentral")
sitio_especie 

chisq.test(sitio_especie)$expected
chisq.test(sitio_especie)
qchisq(0.95,9)

library(Rmisc)
## Loading required package: lattice
## Loading required package: plyr
sum = summarySE(dat1, measurevar= "N", groupvars=c("especie", "sitio"), na.rm=TRUE)
sum
#Plot3
library(ggplot2)

df2 <- data.frame(Especie=rep(c("Artibeus jamaicencis", "Artibeus toltecus","Thyroptera discifera", "Thyroptera tricolor" ), each=4),
                  Sitio=rep(c("S1", "S2", "S3", "S4"),4),
                  Abundancia=c(sum))

df2
sum <- data.frame(sum)
sum$N.1 <- round(sum$N.1, 1)
sum
p <- ggplot(data= sum, aes(x=sitio, y=N.1, fill=especie)) +
  geom_bar(stat="identity", position=position_dodge())+
  geom_text(aes(label=N.1), vjust=1.6, color="white",
            position = position_dodge(0.9), size=3.5)+
  scale_fill_brewer(palette="Paired")+
  theme_minimal() +
  geom_errorbar(aes(ymin=N.1-ci, ymax=N.1+ci), width=.2,
                position=position_dodge(.9))+labs(title="", x="Sitio", y = "Abundancia")+
  theme_classic()
p

 #Abundancia vs época
library(Rmisc)
sum = summarySE(dat1, measurevar= "N", groupvars=c("epoca", "especie"), na.rm=TRUE)
sum
sum <- data.frame(tapply(dat1$N,paste(dat1$epoca,dat1$especie, sep = "+" ), sum))
esp.abund <- data.frame(lluviosa=sum[c(1:4),], seca=sum[c(5:8),])
row.names(esp.abund)<- c("artibeus_sp1", "artibeus_sp2", "thyroptera_sp1", "thyroptera_sp2")
esp.abund
chisq.test(esp.abund)
qchisq(0.95, 3)

library(Rmisc)
sum = summarySE(dat1, measurevar= "N", groupvars=c("especie", "epoca"), na.rm=TRUE)
sum
library(ggplot2)
grafico <- data.frame(Especie=rep(c("Artibeus jamaicencis", "Artibeus toltecus","Thyroptera discifera", "Thyroptera tricolor" ), each=4),
                      epoca=rep(c("seca","lluviosa"),2),
                      Abundancia=c(sum))
grafico
grafico2<- data.frame(sum)
grafico2$N.1 <- round(grafico2$N.1, 1)
grafico2
f<- ggplot(data= grafico2, aes(x=epoca, y=N.1, fill=especie)) +
  geom_bar(stat="identity", position=position_dodge())+
  geom_text(aes(label=N.1), vjust=1.6, color="white",
            position = position_dodge(0.9), size=3.5)+
  scale_fill_brewer(palette="Paired")+
  theme_minimal() +
  geom_errorbar(aes(ymin=N.1-ci, ymax=N.1+ci), width=.2,
                position=position_dodge(.9))+labs(title="", x="epoca", y = "Abundancia")+
  theme_classic()
f

 #Abundancia vs año
#ESPECIE 1
año17esp1 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2017" & dat2$especie=="artibeus_sp1"]))
año17esp1
año18esp1 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2018" & dat2$especie=="artibeus_sp1"]))
año18esp1
#ESPECIE 2
año17esp2 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2017" & dat2$especie=="artibeus_sp2"]))
año17esp2
año18esp2 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2018" & dat2$especie=="artibeus_sp2"]))
año18esp2
#ESPECIE 3
año17esp3 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2017" & dat2$especie=="thyroptera_sp1"]))
año17esp3
año18esp3 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2018" & dat2$especie=="thyroptera_sp1"]))
año18esp3
#ESPECIE 4
año17esp4 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2017" & dat2$especie=="thyroptera_sp2"]))
año17esp4
año18esp4 <- sum(na.omit(dat2$N[dat2$year=="2018" & dat2$especie=="thyroptera_sp2"]))
año18esp4
AB_años <- data.frame(año17esp1, año17esp2, año17esp3, año17esp4, año18esp1, año18esp2, año18esp3, año18esp4)
AB_años
chisq.test(AB_años)
qchisq(0.95, 7)

library(Rmisc)
sum1 = summarySE(dat1, measurevar= "N", groupvars=c("especie", "year"), na.rm=TRUE)
sum1
grafico3<- data.frame(sum1)
grafico3
grafico3$N.1 <- round(grafico3$N.1, 1)
grafico3
dat1$year <- as.factor(dat1$year)
A<- ggplot(data= grafico3, aes(x=year, y=N.1, fill=especie)) +
    geom_bar(stat="identity", position=position_dodge())+
    geom_text(aes(label=N.1), vjust=1.6, color="white",
              position = position_dodge(0.9), size=3.5)+
    scale_fill_brewer(palette="Paired")+
    theme_minimal() +
    geom_errorbar(aes(ymin=N.1-ci, ymax=N.1+ci), width=.2,
                  position=position_dodge(.9))+labs(title="", x="Año", y = "Abundancia")+
    theme_classic()
A

 #Experimento (ANDEVA)
#biomasa y temperatura como factor
library(readxl)
ExperimentoBD <- read_excel("C:/Users/Usuario/Documents/bdc.xlsx", sheet = "Experimento") 
head(ExperimentoBD)
str(ExperimentoBD)
ExperimentoBD$temperatura<- as.factor(ExperimentoBD$temperatura)
str(ExperimentoBD)
ANOVA<-aov(ExperimentoBD$biomasa~ExperimentoBD$temperatura) 
shapiro.test(ANOVA$residuals) #Normalidad de residuos, no paramétricos
tapply(ExperimentoBD$biomasa, ExperimentoBD$temperatura, length) #Balanceado
fligner.test(ExperimentoBD$biomasa~ExperimentoBD$temperatura) #Homogeneidad de varianzas
ANOVA<- kruskal.test(ExperimentoBD$biomasa~ExperimentoBD$temperatura)
ANOVA 

library(ggplot2)
Exp1<- data.frame(ExperimentoBD$temperatura, ExperimentoBD$biomasa)
o<-ggplot(Exp1, aes(ExperimentoBD$temperatura, ExperimentoBD$biomasa))
o+scale_alpha_continuous(name="Biomasa")+ scale_x_discrete(name="Temperatura")+ geom_point() + geom_boxplot()

#Otro gráfico
MediaValor1 <- tapply(ExperimentoBD$biomasa, ExperimentoBD$temperatura, mean)
MediaValor1
abajo2 <- tapply(ExperimentoBD$biomasa, ExperimentoBD$temperatura, function(v) t.test(v)$conf.int[1])
abajo2
arriba2 <- tapply(ExperimentoBD$biomasa, ExperimentoBD$temperatura, function(v) t.test(v)$conf.int[2])
arriba2
par(mfrow=c(1,1)) #filas,columnas
par(mar=c(5,5,3,2)+0.1) #margenes
library(gplots)
barplot2(MediaValor1, plot.ci=T, 
         ci.l=abajo2, ci.u=arriba2, 
         xlab= "Temperatura(°C)" , ylab= "Biomasa" , 
         ylim=c(0, 50), 
         col="blue")

##Análisis de varianza con la varibles de talla máxima y temperatura como factor
str(ExperimentoBD)
ANOVA2<-aov(ExperimentoBD$talla_max~ ExperimentoBD$temperatura)
shapiro.test(ANOVA2$residuals) #No paramétricos
tapply(ExperimentoBD$talla_max, ExperimentoBD$temperatura, length) #Balanceados
fligner.test(ExperimentoBD$talla_max~ ExperimentoBD$temperatura) #Cumple la homoceasticidad
ANOVA2<-kruskal.test(ExperimentoBD$talla_max~ ExperimentoBD$temperatura)
ANOVA2 
Exp2<- data.frame(ExperimentoBD$temperatura, ExperimentoBD$talla_max)
ggplot(Exp2, aes(ExperimentoBD$temperatura, ExperimentoBD$talla_max, colours=ExperimentoBD$temperatura))+ scale_alpha_continuous(name="Talla")+ scale_x_discrete(name="Temperatura")+ geom_point() +geom_col()

par(mfrow=c(3,2))
MediaValor3 <- tapply(ExperimentoBD$talla_max, ExperimentoBD$temperatura, mean)
MediaValor3
abajo3 <- tapply(ExperimentoBD$talla_max, ExperimentoBD$temperatura, function(v) t.test(v)$conf.int[1])
arriba3 <- tapply(ExperimentoBD$talla_max, ExperimentoBD$temperatura, function(v) t.test(v)$conf.int[2])
par(mfrow=c(1,1)) #filas,columnas
par(mar=c(5,5,3,2)+0.1) #margenes
library(gplots)
barplot2(MediaValor3, plot.ci=T, 
         ci.l=abajo3, ci.u=arriba3,
         xlab= "Temperatura (ºC)" , ylab= "Talla (cm)" , 
         ylim=c(0, 20), 
         col="blue")

library(fdth)
frecuencia1 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp1"], start = 68, end=88, h=5)
frecuencia1
plot(frecuencia1, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (mm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia2 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="artibeus_sp2"], start = 58, end=68, h=2.5)
frecuencia2
plot(frecuencia2, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (mm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia3 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp1"],start = 30, end=54, h=5)
frecuencia3
plot(frecuencia3, type = "cfh",  xlab = "Longitud total (mm)", ylab = "Abundancia")

frecuencia4 <- fdt(dat1$tot_len[dat1$especie=="thyroptera_sp2"], start = 23, end=29, h=1.5)
frecuencia4
plot(frecuencia4, type = "cfh", xlab = "Longitud total (mm)", ylab = "Abundancia")

par(mfrow=c(2,2))