Escuela de Ciencias Biologicas

Universidad Nacional, Costa Rica

El Bienteveo común ( Pitangus sulphuratus ) es un ave de la familia Tyrannidae, perteneciente al gran Orden de Passeriformes, las cuales son aves canoras, con siringe desarrollada (Raposo et al. 2006)(Figura 1). Se distribuye a nivel neotropical y se puede localizar en sitios urbanizados o boscosos, pues es una especie generalista (Amâncio, et al. 2008). Suelen cazar con vuelo elástico, son omnívoros y se alimentan principalmente de insectos, semillas, frutos y peces (Latino & Beltzer 1999). Además, esta especie acostumbra anidar en árboles o en arbustos (Chatellenaz & Ferraro 2000).

Figura 1 . Ave de estudio, Pitangus sulphuratus.

Objetivo general

Analizar la estructura de los llamados de la especie de ave Pitangus sulphuratus (Bienteveo común) en tres regiones neotropicales utilizando el programa Raven Pro 1.5, para identificar posibles diferencias en las métricas, por región.

Objetivos específicos

  1. Seleccionar, con ayuda del lenguaje de programación R 3.5.2, los llamados disponibles, y de buena calidad, en la base de datos de cantos de aves, de tres regiones neotropicales: América del Norte (México), América Central (Costa Rica, Panamá y Honduras) y América del Sur (Brasil).

  2. Calcular las principales métricas de los archivos de audio seleccionados mediante el uso del programa Raven Pro 1.5.

  3. Examinar si existen diferencias entre las métricas de los archivos de audio seleccionados en las diferentes regiones neotropicales.

  4. Divulgar la información obtenida por medio de una publicación en página web, específicamente, en un repositorio de GitHub.

Metodología

En la base de datos Xeno-canto, se encontraron 417 grabaciones de la especie P. sulphuratus distribuidas por gran parte del continente americano (Figura 2). De estas, se seleccionaron con el contenido de “llamado” y resultaron 18 sumados entre los países Costa Rica, Panamá y Honduras; de México se seleccionaron 19 y de Brasil, 25. Para la selección de dichos audios se dejaron por fuera los que no correspondían con el llamado de la especie, los duetos o los audios de mala calidad. Además, se eligió una grabación al azar y se realizó un análisis espectral y un espectrograma, como demostración del comportamiento acústico de la especie. Todo lo anterior se realizó por medio del lenguaje de programación R versión 3.5.2 (R Core Team, 2017).

Figura 2 . Mapa de la cantidad de grabaciones de la especie Pitangus sulphuratus en el Neotrópico.

De cada uno de los audios se les calculó las siguientes métricas: tiempo inicial, tiempo final, diferencia de tiempo, frecuencia baja, frecuencia alta, diferencia de frecuencia, entropía mínima, entropía máxima, diferencia de entropía, tiempo máximo, energía, frecuencia máxima, poder máximo, pico de frecuencia y la longitud. El cálculo de las variables anteriores se realizaron con el programa Raven Pro 1.5. (figura 3)

Figura 3. Seleccion de llamados en el espectrograma utilizando Raven Pro 1.5.

Para el análisis estadístico, se realizaron modelos lineales con el fin de analizar la relación entre cada una de las métricas y los sitios de grabación: Brasil, México y América Central.

Resultados

El análisis espectral indicó que la especie P. sulphuratus vocaliza entre las frecuencias 0 y 10 kHz (Figura 3) y en el espectrograma resultó que los individuos cantan con una amplitud entre -28 y -15 dB (Figura 4).

library(devtools)
x <- c("ggplot2", "gtable", "grid", "warbleR", "tuneR")
out <- lapply(x, function(y) {
  if (!y %in% installed.packages()[, "Package"]) 
    install.packages(y)
  require(y, character.only = T)
})

library(maps)
library(rjson)
#hago un vector con mi audio descargado
library(tuneR)
mywav <- readWave("Pitangus-sulphuratus-440749.wav")
#analisis espectral
par(mfrow = c(2, 1))
f <- 22050
spec(mywav, f = f)
meanspec(mywav, f = f, wl = 512)

Figura 4. Análisis espectral de una grabación de llamado de P. sulphuratus

#espectrograma aqui en R
spectro(mywav, f=22050)

Figura 5 . Espectrograma de una grabación del llamado de P. sulphuratus

bd<- read.table("https://raw.githubusercontent.com/Jcarmor3194/EstudioCasoPitangus/master/M%C3%A9tricasPitangus.csv", sep = ",", header = T)
library(ggplot2)
library(nlme)
library(resumeRdesc)

En todas las métricas analizadas se encontró diferencias entre las tres regiones analizadas, exceptuando a la entropía, la cual resultó no tener variación geográfica (Cuadro 1). La duración (Figura 6), la energía (Figura 8), la longitud (Figura 9) y el poder máximo del llamado (Figura 13) fueron mayores en Brasil, además, la diferencia de frecuencia se presentó mayor en la parte central de América (Figura 7). Finalmente, se pudo observar que el tiempo máximo (Figura 10), frecuencia máxima (Figura 11) y pico de frecuencia (Figura 13) presentaron poca variación en la representación gráfica.

Cuadro 1. Modelo lineal generalizado entre las métricas del llamado de P. sulphuratus y las regiones geográficas analizadas

Métrica Región Estimado ES Valor t(543) P
Diferencia de tiempo inicial y final Brasil - Centroamérica -0.07675 0.01515 -5.07 <0.0001
Brasil - México -0.1611 0.01344 -11.99 <0.0001
diferencia de frecuencia Brasil - Centroamérica 3589 389 9.24 <0.0001
Brasil - México 1158 345 3.36 0.00084
Energía Brasil - Centroamérica -6.48 0.866 -7.48 <0.0001
Brasil - México -7.74 0.768 -10.07 <0.0001
Longitud Brasil - Centroamérica -13.17 2.61 -5.05 <0.0001
Brasil - México -27.77 2.32 -11.99 <0.0001
Tiempo máximo Brasil - Centroamérica -5.14 2.42 -2.13 0.034
Brasil - México 1.17 2.14 0.55 0.586
Frecuencia máxima Brasil - Centroamérica 254.8 88.7 2.87 0.0042
Brasil - México -170.4 78.7 -2.16 0.0309
Poder máximo Brasil - Centroamérica -6.23 0.854 -7.29 <0.0001
Brasil - México -5.87 0.758 -7.74 <0.0001
Pico de frecuencia Brasil - Centroamérica 254.8 88.7 2.87 0.0042
Brasil - México -170.4 78.7 -2.16 0.0309
Diferencia de entropía Brasil - Centroamérica 0.00858 0.06492 0.13 0.89
Brasil - México -0.00685 0.05761 -0.12 0.91
##### Diferencia de tiempo
resume(bd$Dif_tiempo)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(Dif_tiempo ~ Pais, data=bd, family = gaussian)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = Dif_tiempo ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##     Min       1Q   Median       3Q      Max  
## -0.3048  -0.0993   0.0050   0.1049   0.5000  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)        0.40567    0.00966   41.97  < 2e-16 ***
## PaisCentroAmerica -0.07675    0.01515   -5.07  5.5e-07 ***
## PaisMexico        -0.16110    0.01344  -11.99  < 2e-16 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 0.0185)
## 
##     Null deviance: 12.704  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 10.043  on 543  degrees of freedom
## AIC: -624.2
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data=bd, aes(Pais, Dif_tiempo, colour=Pais))+ geom_boxplot()+
         labs( x = "Paises", y = "Diferencia de tiempo (s)")

Figura 6. Variación en la duración del llamado de P. sulphuratus en relación al país.

### diferencias de frecuencias
resume(bd$Dif_frec)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "You do not have outlier"

lm1 <- glm(Dif_frec ~ Pais, data=bd, family = gaussian)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = Dif_frec ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##    Min      1Q  Median      3Q     Max  
##  -7311   -2494    -404    2199    9069  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)          10204        248   41.15  < 2e-16 ***
## PaisCentroAmerica     3589        389    9.24  < 2e-16 ***
## PaisMexico            1158        345    3.36  0.00084 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 12176091)
## 
##     Null deviance: 7662185281  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 6611617400  on 543  degrees of freedom
## AIC: 10462
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data=bd, aes(Pais, Dif_frec, colour=Pais))+ geom_boxplot() +
         labs( x = "Paises", y = "Diferencia de frecuencia (Hz)")

Figura 7. Variación en la diferencia de la frecuencia nenor y mayor del llamado de P. sulphuratus en relación al país.

### Energia
resume(bd$Energia.dB.)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(Energia.dB. ~ Pais, data=bd, family = gaussian)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = Energia.dB. ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##    Min      1Q  Median      3Q     Max  
## -39.65   -4.95   -0.61    5.49   16.75  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)        112.447      0.553  203.49   <2e-16 ***
## PaisCentroAmerica   -6.480      0.866   -7.48    3e-13 ***
## PaisMexico          -7.740      0.768  -10.07   <2e-16 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 60.5)
## 
##     Null deviance: 39591  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 32831  on 543  degrees of freedom
## AIC: 3794
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data=bd, aes(Pais, Energia.dB., colour=Pais))+ geom_boxplot()+
         labs( x = "Paises", y = "Energia (dB)")

Figura 8. Variación en la energía del llamado de P. sulphuratus en relación al país.

### longitud
resume(bd$Longitud)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(Longitud ~ Pais, data=bd, family=gaussian)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = Longitud ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##    Min      1Q  Median      3Q     Max  
## -52.88  -17.12    1.29   18.12   86.12  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)          69.88       1.67   41.97  < 2e-16 ***
## PaisCentroAmerica   -13.17       2.61   -5.05  6.1e-07 ***
## PaisMexico          -27.77       2.32  -11.99  < 2e-16 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 549)
## 
##     Null deviance: 377228  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 298154  on 543  degrees of freedom
## AIC: 4999
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data=bd, aes(Pais, Longitud, colour=Pais))+ geom_boxplot()+
         labs( x = "Paises", y = "Longitud")

Figura 9. Variación en la longitud del llamado de P. sulphuratus en relación al país.

### tiempo maximo
resume(bd$TiempoMax.s.)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(TiempoMax.s. ~ Pais,family = gaussian , data=bd)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = TiempoMax.s. ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##    Min      1Q  Median      3Q     Max  
## -22.56  -15.56   -7.33    8.99  104.80  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)          21.90       1.54   14.21   <2e-16 ***
## PaisCentroAmerica    -5.14       2.42   -2.13    0.034 *  
## PaisMexico            1.17       2.14    0.55    0.586    
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 470)
## 
##     Null deviance: 258843  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 255330  on 543  degrees of freedom
## AIC: 4914
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data = bd, aes(Pais, TiempoMax.s., colour=Pais))+ geom_boxplot()+
    labs( x = "Paises", y = "Tiempo maximo(s)")

Figura 10. Variación en el tiempo máximo de llamado en P. sulphuratus en relación al país.

### Frecuencia max
resume(bd$FrecMax.Hz.)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(FrecMax.Hz. ~ Pais, family = gaussian,  data=bd)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = FrecMax.Hz. ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##     Min       1Q   Median       3Q      Max  
## -2174.6   -600.5    -23.2    412.1   2566.3  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)         3725.0       56.6   65.79   <2e-16 ***
## PaisCentroAmerica    254.8       88.7    2.87   0.0042 ** 
## PaisMexico          -170.4       78.7   -2.16   0.0309 *  
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 634704)
## 
##     Null deviance: 359628342  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 344644067  on 543  degrees of freedom
## AIC: 8850
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(data = bd, aes(Pais, FrecMax.Hz., colour=Pais))+geom_boxplot()+
    labs( x = "Paises", y = "frecuencia maxima(Hz)")

Figura 11. Variación en la frecuencia máxima de llamado en P. sulphuratus en relación al país.

### poder
resume(bd$PoderMax.dB.)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(PoderMax.dB. ~ Pais, family = gaussian, data=bd)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = PoderMax.dB. ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##    Min      1Q  Median      3Q     Max  
## -36.62   -4.99    0.00    5.40   18.21  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)         99.419      0.545  182.39  < 2e-16 ***
## PaisCentroAmerica   -6.230      0.854   -7.29  1.1e-12 ***
## PaisMexico          -5.870      0.758   -7.74  4.8e-14 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 58.8)
## 
##     Null deviance: 36514  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 31944  on 543  degrees of freedom
## AIC: 3779
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot(bd, aes(Pais, PoderMax.dB., colour=Pais)) + geom_boxplot() +
    labs( x = "Paises", y = "Poder maximo (dB)")

Figura 12. Variación en poder maximo de llamado en P. sulphuratus en relación al país.

### Pico de frecuencia
resume(bd$FrecPico.Hz.)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(FrecPico.Hz. ~ Pais,family = gaussian, data=bd)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = FrecPico.Hz. ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##     Min       1Q   Median       3Q      Max  
## -2174.6   -600.5    -23.2    412.1   2566.3  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)         3725.0       56.6   65.79   <2e-16 ***
## PaisCentroAmerica    254.8       88.7    2.87   0.0042 ** 
## PaisMexico          -170.4       78.7   -2.16   0.0309 *  
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 634704)
## 
##     Null deviance: 359628342  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 344644067  on 543  degrees of freedom
## AIC: 8850
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2
ggplot( bd, aes(Pais,FrecPico.Hz. , colour= Pais)) + geom_boxplot() +
    labs( x = "Paises", y = "Pico de frecuencia (Hz)")

Figura 13. Variación en el pico de frecuencia de llamado en P. sulphuratus en relación al país.

### diferencias de entropia
resume(bd$Dif_entropia)
## [1] "You got Asymmetrical Distribution"
## [1] "You got a good sample size (n>=30)"
## [1] "Warning: You  have outlier"

lm1 <- glm(Dif_entropia ~ Pais, family = gaussian, data=bd)
summary(lm1)
## 
## Call:
## glm(formula = Dif_entropia ~ Pais, family = gaussian, data = bd)
## 
## Deviance Residuals: 
##     Min       1Q   Median       3Q      Max  
## -2.1229  -0.3316   0.0559   0.3879   2.2211  
## 
## Coefficients:
##                   Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)        2.94672    0.04143   71.13   <2e-16 ***
## PaisCentroAmerica  0.00858    0.06492    0.13     0.89    
## PaisMexico        -0.00685    0.05761   -0.12     0.91    
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## (Dispersion parameter for gaussian family taken to be 0.34)
## 
##     Null deviance: 184.55  on 545  degrees of freedom
## Residual deviance: 184.53  on 543  degrees of freedom
## AIC: 965.2
## 
## Number of Fisher Scoring iterations: 2

Discusión

Para entender los resultados, primero hay que entender las métricas utilizadas, por lo que en esta sección se definen a continuación:

Esta información fue tomada del Manual de Raven Pro 1.5 (Charif et al. 2010).

El ave en estudio se caracteriza por ser parte del grupo de los suboscines, los cuales son individuos que se caracterizan por tener dos pares de músculos en la siringe, esto ocasiona que su canto sea simple, heredado y con poca variación geográfica (Ríos-Chelén et al. 2012). Es por esta razón que en la mayoría de variables, que son propias del canto como poder máximo, pico de frecuencia, tiempo máximo y frecuencia máxima presentaron diferencias en los análisis, sin embargo en la representación de estos datos, se puede observar que las variaciones son mínimas y se puede deber al paso de las grabaciones de formato .mp3 a formato .wav (Andrade & González). La misma situación sucede con la entropía, pues es una métrica que tampoco debería variar geográficamente, debido a la morfología del ave.

En cuanto a la diferencia de tiempo y longitud, sí presentaron variación geográfica. Esto se debe a que las aves, en general, modulan el tiempo de los cantos según el sonido o disturbio del entorno (Mendoza & Arce-Plata 2012), por lo que en ambientes con más ruido puede ser que duren menos que en ambientes boscosos, donde no gastan tanta energía para ser escuchados. Esto está relacionado con los sesgos que pueden tener los datos, pues los cantos analizados, no fueron grabados con los mismos dispositivos ni tampoco desde la misma distancia de los animales. Además, se ha comprobado que las perturbaciones antropogénicas como las carreteras, afectan negativamente a especies que utilizan la vocalización para la comunicación (Arévalo & Newhard 2011). Sin embargo, estos datos no se pueden obtener como información adicional de las grabaciones, lo que hace que relacionar los resultados con la ecología del ave se convierta en algo subjetivo.

En cuanto a la diferencia de frecuencia y energía sí mostraron diferencias geográficas. Sin embargo, este resultado sigue ligado a lo anterior, pues cuando se graba, la frecuencia se ve distorsionada por el tipo de micrófono que se utiliza. Los micrófonos con diámetros pequeños tienen mayor capacidad de grabar niveles de frecuencia, mientras que los que tienen diámetros grandes son más apropiados para detectar frecuencias más bajas (Rodríguez-Vargas & Perdomo-Velázquez 2014). Algo similar sucede con la energía, ya que la energía acústica se mide en las franjas de las frecuencias del sonido (Caycedo-Rosales & González 2018). Al estar íntimamente relacionada con la frecuencia, también se va a ver afectada.

En un estudio realizado en México en dos ecomosaicos, agropecuario y bosque perennifolio tropical, encontraron que P. sulphuratus es un ave que posee tolerancia a la perturbación, logrando sobrevivir tanto en áreas abiertas (potreros) como en el bosque (Gónzales-Valdiva et al. 2012). Si relacionamos este hecho con lo escrito anteriormente, el que exista significancia para ciertas métricas entre las regiones, puede estar relacionado directamente con variables desconocidas que no se pueden obtener de la página web Xeno-canto y que por ende no se están tomando en cuenta (como cercanía a áreas urbanas o rurales). Es por esto que no se puede explicar en detalle lo que realmente puede estar influyendo en la vocalización del ave, ya que se ha encontrada que esta puede modular la frecuencia de su canto en áreas con perturbación humana (Mendoza & Arce-Plata 2012).

Conclusiones

De este estudio se puede concluir que Xeno-canto es una herramienta funcional y accesible que engloba en una sola plataforma datos acústicos y de distribución de especies de aves a nivel mundial. Esto permite analizar una gran cantidad de audios a gran escala como fue nuestro caso. Sin embargo, las grabaciones encontradas en este sitio web no siguen un estándar de grabación determinado, dando paso a que se encuentren posibles sesgos en los resultados como los encontrados en este estudio, ya que P. sulphuratus, según la literatura, posee poca variación en su llamado a lo largo del neotrópico. Además, el programa Raven Pro 1.5 resultó ser un software práctico y de fácil uso que permite realizar el análisis de los espectrogramas a nivel geográfico. Por otro lado, las variables desconocidas que pueden ofrecer más información al investigador, como puede ser cercanía a áreas perturbadas, pueden ser una herramienta para presentar resultados con más peso científico. Los resultados arrojaron diferencias significativas en alguna métricas entre las regiones, no obstante, discernir si realmente existe una diferencia entre las regiones se vuelve subjetivo al no conocer bajo qué condiciones fueron tomados los datos.

Referencias

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