*Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de Costa Rica. Kadech0013@gmail.com, yancy-2008@hotmail.es, jonathan_mr.95@hotmail.com, andresalon12@gmail.com, trogon19@gmaill.com, arieltr1702@gmail.com

Resumen

La urbanización y su crecimiento acelerado traen consigo fuertes cambios en los ecosistemas boscosos, los cuales se limitan a pequeñas franjas en las riberas de ríos (tacotales). De ahí la importancia de la conservación de estos hábitats. Se evaluó dicha importancia para la avifauna de ambientes urbanizados en el GAM. Se tomó como zona de estudio afluentes del Río María Aguilar, estableciendo puntos de conteos fijos tanto en sitios urbanos como en tacotales; los cuales se realizaron entre Agosto y Noviembre del 2014. Para la correcta evaluación se llevó a cabo el análisis estadístico con diferentes índices, de esta manera se midió la biodiversidad, riqueza, dominancia y equitatividad. Se comprobó que existe una diferencia significativa entre tacotal y puntos urbanos; en tacotal se encontró una mayor biodiversidad y riqueza respecto a los sitios urbanos, caso contrario para la dominancia, la cual se presentó más en los urbanizados y fue respaldada con el índice de equitatividad. Las áreas urbanas presentan menor biodiversidad, sin embargo, esto no significa menor abundancia debido a que las especies en estas áreas presentan menos competencia y depredación.

Palabras claves: avifauna, diversidad, ríos urbanos, índice de diversidad, ecología.

Introducción

El crecimiento acelerado de la población humana trae consigo implicaciones negativas sobre las comunidades vegetativas y animales. La urbanización es uno de los factores más influyentes y cada día es más frecuente un crecimiento acelerado en el número de viviendas, ocasionando un reemplazo por los ecosistemas naturales (Arnolds y Gibbons 1996, Villegas & Garitano 2008), además de una alteración de los últimos remanentes y las especies que viven dentro (Mckinney 2008). La avifauna en ciudades altamente urbanizadas se ve principalmente afectada por la contaminación sónica y la pérdida de sus lugares para la anidación (Beissinger y Osborne 1982, Tilghman 1987, Germaine et. al. 1998, Marzluff et al. 1998). Las poblaciones orníticas de cada sitio tienen gran importancia ecológica ya que son consideradas como indicadores de calidad ambiental (Gergel et al. 2002, Garitano & Gismondi 2003).

Los ríos urbanos juegan un papel importante en la conservación de estos ecosistemas urbanos. La presión que ejerce el desarrollo y crecimiento poblacional sobre el territorio, hace que los últimos remanentes boscosos en las ciudades se restrinjan a las riberas de los ríos que cruzan ese territorio (Knopf et al. 1988). Debido a esto, concentran la mayor riqueza y diversidad de especies en estas ciudades (Ohmart 1994, Blair, 1999, Melles et al 2003).

Se han realizado estudios para demostrar la importancia de los remanentes boscosos dentro de las ciudades para las especies (Blair 1996, Giuliano 2004, Sandström et al 2006, Silva et al 2015). El problema radica en siempre se ejerce una fuerte presión sobre estos pequeñas franjas de terrenos para su urbanización e incluso los patrones se mantienen entre continentes (Clergeau et al 1998). Esto hace que se fragmenten estos espacios e impida la conexión unos con otros y la movilización de las especies entre ellos o una mala adaptación al nuevo uso de suelo(Saab 1999, Dallimer et al. 2012).

El Gran Área Metropolitana es una zona muy industrializada, con gran presencia de obra gris y ríos urbanos. El río María Aguilar forma parte del Corredor Biológico Río María Aguilar, el cual incluye aproximadamente 21 km de cauce. Este río transita por los distritos de: San Ramón, Dulce Nombre, San Juan y Concepción de Tres Ríos todos del Cantón La Unión; Curridabat, Granadilla y Sánchez del cantón Curridabat; San Pedro, Sabanilla y San Rafael del cantón de Montes de Oca; Carmen, Hospital, Catedral, Zapote, San Francisco de Dos Ríos, Mata Redonda, Hatillo y San Sebastián del cantón San José (Fundación Defensores de la Naturaleza 2001).

No se cuenta con estudios sobre la diversidad de aves en este sitio de estudio. El objetivo de la investigación es demostrar la importancia que poseen los ambientes riparios boscosos urbanos en la avifauna en contraposición de ambientes mayoritariamente urbanizados en esta región del Valle Central.

Metodología

Las zonas de estudio fueron ríos urbanos y rurales en el este del Valle Central de Costa Rica, en los cantones de la Unión y Curridabat. Todos los ríos son afluentes del Río María Aguilar. Se tomaron coordenadas geográficas utilizando un GPS Garmin 62s y se colocaron en tres mapas distintos (Figuras 1-3). Se siguió como base la metodología de censado de aves por puntos intensivo propuesta por Ralph et al (1996) y se establecieron tres rutas de muestreo con 10 puntos fijos ubicados en la ribera de un río. Cada punto estaba separado uno del otro por una distancia mínima de 150 metros debido a que la zona carecía de buenos accesos a sitios cercanos a arroyos (la mayor parte se encuentra en tuberías subterráneas). 

library(ggplot2)
library(ggmap)
lonp<-c(-84.011389,-84.005556,-84.004167,-84.005556,-84.018611,-84.020556,-84.021944,-84.025,-84.0275,-84.031389)
latp<-c(9.931111,9.933056,9.925,9.923889,9.914722,9.915833,9.917222,9.916944,9.915833,9.915833)
df <- as.data.frame(cbind(lonp,latp))

pinares <- get_map(location = c(lon = mean(df$lonp), lat = mean(df$latp)), zoom = 14, maptype = "terrain", scale = 2)
## Map from URL : http://maps.googleapis.com/maps/api/staticmap?center=9.920944,-84.017167&zoom=14&size=640x640&scale=2&maptype=terrain&language=en-EN&sensor=false
ggmap(pinares) +
        geom_point(data = df, aes(x = lonp, y = latp, fill = "green", alpha = 0.8), size = 5, shape = 24) +
        guides(fill=FALSE, alpha=FALSE, size=FALSE)

Figura 1. Mapa con la ubicación de los puntos de la Ruta Pinares. 

long<-c(-84.031111,-84.029167,-84.020314,-84.025833,-84.026944,-84.0275,-84.034167,-84.036667,-84.039722,-84.038611)
latg<-c(9.93,9.931944,9.935764,9.930556,9.928333,9.926667,9.917222,9.916389,9.916389,9.918056)
df <- as.data.frame(cbind(long,latg))


granadilla <- get_map(location = c(lon = mean(df$long), lat = mean(df$latg)), zoom = 15, maptype = "terrain", scale = 2)
## Map from URL : http://maps.googleapis.com/maps/api/staticmap?center=9.925132,-84.031004&zoom=15&size=640x640&scale=2&maptype=terrain&language=en-EN&sensor=false
granadilla <- get_map(location = c(lon = mean(df$long), lat = mean(df$latg)), zoom = 15, maptype = "terrain", scale = 2)
## Map from URL : http://maps.googleapis.com/maps/api/staticmap?center=9.925132,-84.031004&zoom=15&size=640x640&scale=2&maptype=terrain&language=en-EN&sensor=false
ggmap(granadilla) +
        geom_point(data = df, aes(x = long, y = latg, fill = "red", alpha = 0.8), size = 5, shape = 24) +
        guides(fill=FALSE, alpha=FALSE, size=FALSE)

Figura 2. Mapa con la ubicación de los puntos de la Ruta Granadilla. 

lonc<-c(-84.026944,-84.027222, -84.03,-84.031944,-84.033333,-84.034722,-84.035,-84.036667,-84.036667,-84.036389)
latc<-c(9.94,9.938611,9.937778,9.937222,9.936111,9.931111,9.923056,9.924167,9.921389,9.919167)
df <- as.data.frame(cbind(lonc,latc))


cas <- get_map(location = c(lon = mean(df$lonc), lat = mean(df$latc)), zoom = 15, maptype = "terrain", scale = 2)
## Map from URL : http://maps.googleapis.com/maps/api/staticmap?center=9.930861,-84.032889&zoom=15&size=640x640&scale=2&maptype=terrain&language=en-EN&sensor=false
ggmap(cas) +
        geom_point(data = df, aes(x = lonc, y = latc, fill = "red", alpha = 0.8), size = 5, shape = 24) +
        guides(fill=FALSE, alpha=FALSE, size=FALSE)

Figura 3. Mapa con la ubicación de los puntos de la Ruta Pinares.

El entorno de cada punto fue caracterizado de acuerdo al hábitats predominantes. Al final se observó una dicotomía en estos ambientes los cuales fueron: tacotal y urbano. Tacotal se describe como el medio donde dominan principalmente la maleza, arbustos de tamaño medio y árboles de entre 2 y 10 metros de altura. El hábitat urbano es aquel donde dominan viviendas y obras públicas (aceras, puentes y vías de tránsito), además de sitios con predominancia de pastizales (compuestos por Pennisetum purpureum en su mayoría) que se destinarán a la construcción de obra gris.

Se realizaron tres conteos por ruta por mes entre agosto y noviembre del 2014. La duración de la toma de datos en cada punto fue de cinco minutos. Los mismos se realizaron en las primeras horas de la mañana (iniciando por lo general a las 6:00 horas). Desde el punto de conteo, se contabilizaron visual y auditivamente los individuos y especies de aves en un radio de 25 metros, incluyendo también individuos que cruzaban volando el círculo. Para reducir el tiempo de desplazamiento entre un punto y otro (menor a 10 minutos) se utilizó una bicicleta.

Análisis estadístico:

Para cada punto de conteo se obtuvieron diferentes valores que ayudarían a caracterizar la biodiversidad de cada uno. El primero fue la riqueza del sitio. Este se describe como la sumatoria de todas las especies presentes en un lugar dado (Smith y Smith 2007). Se representa con la letra S.

El índice de la biodiversidad de Shannon-Wiener (1949) muestra que tan uniformes son las distribuciones de especies e individuos en un lugar. Entre más alto sea el número, más biodiverso. El índice se representa con H’.

Para demostrar si existían especies dominantes en un sitio, se utilizó el índice de dominancia de Simpson (1949). El índice determina la probabilidad de que dos individuos de la misma especie sean selectos al azar en una muestra. Si el resultado se acerca a uno, es que hay dominancia por parte de una especie, pero si se aleja de este se puede decir que hay una igualdad entre la cantidad de individuos de todas las especies del sitio. El índice se representa con la letra D.

En caso de demostrar que en ciertos puntos no existía dominancia (por ende una igualdad en la abundancia de todas las especies presentes), se realizó un índice más llamado equitatividad de Pielou (1966). Valores cercanos a 1 comprueban un equilibrio en la abundancia de las especies de un sitio. Se representa con la letra J.

Se agruparon los puntos con hábitats similares (tacotal y urbano) y se realizó una prueba normalidad Shapiro para cada uno los valores de los índices anteriormente obtenidos. Posterior a esto se compararon entre sitios usando una prueba de T-student (en caso de ambos ser normales) o de Wilcoxon (si hay distribuciones asimétricas) para ver si existe similitud entre sitios. La hipótesis nula corresponde a que no hay diferencias entre la riqueza y dominancia de especie entre los sitios urbanos y los boscosos. Para todas las pruebas se consideró como significativos valores de p<0.05.

Todas las pruebas se realizaron utilizando el programa R versión 3.3.1 (2016-06-21), “Bug in your Hair”. Copyright (C) 2016 The R Foundation for Statistical Computing. Se utilizaron los paquetes Rcmdr (Fox 2005), BiodiversityR (Kindt y Coe 2005) y Vegan (Oksanen 2016).

Resultados

Se agruparon los sitios de acuerdo al hábitat predominante en torno al punto de conteo en el río. En total se obtuvieron 16 puntos donde dominó el tacotal y 14 puntos donde había una prevalencia de estructuras urbanas y pastizales. En el cuadro 1 se puede observar los puntos y rutas clasificadas de acuerdo a estos dos ambientes.

Cuadro 1. Puntos de cada ruta caracterizados de acuerdo al hábitat predominante en las riberas del río.

Para todas las rutas, se obtuvo una riqueza de 109 especies, distribuidas en 102 especies para sitios en tacotal y 82 especies en puntos urbanos (Figura 4). Ambos valores poseen una distribución normal, por tanto la prueba T-student demostró que existía una diferencia significativa (p=0.02) entre ambos sitios. 

riquezataco<-c(37,41,34,56,49,30,37,37,30,38,35,44,31,36,35,40)
riquezataco
##  [1] 37 41 34 56 49 30 37 37 30 38 35 44 31 36 35 40
riquezaurb<-c(25,34,26,46,27,32,26,37,31,36,36,38,27,29)
riquezaurb
##  [1] 25 34 26 46 27 32 26 37 31 36 36 38 27 29
boxplot(riquezataco,riquezaurb,main='Riqueza de aves',ylab='numero de especies',col = c('darkgreen','gray'),names = c('tacotal','urbano'))

Figura 4. Distribución de la riqueza de especies en ambos sitios.

En relación con los índices de biodiversidad, el índice de Shannon-Wiener en los puntos urbanos presentó valores menores (media de 2.86) a los de tacotal (media de 3.21) (Figura 5). Todos los valores presentaron una distribución normal y fueron significativamente distintos entre ambos sitios (p=0.0005). 

shannontaco<-c(3.11,3.19,2.95,3.59,3.59,3.14,3.25,3.40,3.18,3.38,3.15,3.29,2.91,3.14,2.91,3.18)
shannontaco
##  [1] 3.11 3.19 2.95 3.59 3.59 3.14 3.25 3.40 3.18 3.38 3.15 3.29 2.91 3.14
## [15] 2.91 3.18
shannonurb<-c(2.39,2.65,2.60,3.05,2.87,2.89,2.99,3.37,3.22,2.49,2.77,3.10,2.76,2.94)
shannonurb
##  [1] 2.39 2.65 2.60 3.05 2.87 2.89 2.99 3.37 3.22 2.49 2.77 3.10 2.76 2.94
boxplot(shannontaco,shannonurb,main='Indice de Shannon-Wiener',col = c('darkgreen','gray'),names = c('tacotal','urbano'))

Figura 5. Distribución de los indices de Shannon-Wiener en ambos sitios.

El índice de Simpson (1-D) mostró que los sitios de tacotal poseían un valor más alto (asociado con un valor alto en el índice de Shannon) por ende la dominancia de especies es muy baja (media de 0.94) (Figura 6). Por otro lado, los sitios urbanos, al poseen una menor diversidad, la dominancia de especies era más alta, con una media de 0.90. Ambos sitios presentaron una distribución normal y fueron diferentes significativamente (p=0.004). 

simpsontaco<-c(0.939,0.945,0.917,0.964,0.966,0.949,0.950,0.962,0.952,0.960,0.946,0.949,0.930,0.937,0.91,0.941)
simpsontaco
##  [1] 0.939 0.945 0.917 0.964 0.966 0.949 0.950 0.962 0.952 0.960 0.946
## [12] 0.949 0.930 0.937 0.910 0.941
simpsonurb<-c(0.838,0.866,0.884,0.921,0.918,0.919,0.942,0.960,0.954,0.834,0.881,0.933,0.912,0.935)
simpsonurb
##  [1] 0.838 0.866 0.884 0.921 0.918 0.919 0.942 0.960 0.954 0.834 0.881
## [12] 0.933 0.912 0.935
boxplot(simpsontaco,simpsonurb,main='Indice de dominancia de Simpson',col = c('darkgreen','gray'),names = c('tacotal','urbano'))

Figura 6. Distribución de los indices de dominancia de Simpson en ambos sitios.

Por último el índice de equitatividad de Pielou vino a complementar la información obtenida de la dominancia. Los valores de los sitios con tacotal se acercaron a 1, mostrando una equitatividad en la abundancia de las especies (media de 0.88) (Figura 7). Por otro lado los puntos urbanos tuvieron un resultado menor, demostrando una mayor dominancia entre sus especies (media de 0.82). Las distribuciones fueron normales y significativamente diferentes entre ambos sitios (p=0.02). 

pieloutaco<-c(0.860,0.860,0.836,0.891,0.922,0.924,0.901,0.941,0.935,0.941,0.887,0.868,0.847,0.876,0.817,0.862) 
pieloutaco
##  [1] 0.860 0.860 0.836 0.891 0.922 0.924 0.901 0.941 0.935 0.941 0.887
## [12] 0.868 0.847 0.876 0.817 0.862
pielouurb<-c(0.743,0.751,0.799,0.796,0.870,0.833,0.919,0.933,0.937,0.695,0.774,0.852,0.838,0.874)
pielouurb
##  [1] 0.743 0.751 0.799 0.796 0.870 0.833 0.919 0.933 0.937 0.695 0.774
## [12] 0.852 0.838 0.874
boxplot(pieloutaco,pielouurb,main='Indice de equitatividad de Pielou',col = c('darkgreen','gray'),names = c('tacotal','urbano'))

Figura 7. Distribución de los indices de equitatividad de Pielou en ambos sitios.

El cuadro 2 muestra todos los valores que se obtuvieron de los 4 indices en cada punto de conteo con tacotal. Los datos del índice de Shannon-Wiener fueron ordenados de forma ascendente para facilitar su comparación con el índice de Simpson. El cuadro 3 muestra la misma información pero con datos de puntos urbanos.

Cuadro 2. Valores de los cuatro indices obtenidos para cada punto de conteo con habitat del tipo tacotal.

Cuadro 3. Valores de los cuatro índices obtenidos para cada punto de conteo con hábitat del tipo urbano.

Discusión

La riqueza de aves fue mayor en sitios de tacotal que en los puntos urbanos ya que estos últimos se consideran áreas fragmentadas y barreras infranqueables para muchas especies (Frers 2008). El tacotal presenta mejores condiciones para el crecimiento de la avifauna como lo son la alimentación y refugio (Cárdenas et.al 2003); además esta es una zona donde la cobertura de dosel, tamaño y forma del fragmento, diámetro de los árboles y la heterogeneidad del hábitat presentan una alta correlación con la riqueza y abundancia de las aves (Sáenz et al. 2006) y por ende el número de especies va a aumentar en este sitio (Molina, 2013).

De acuerdo al índice de Shannon-Wiener se presentó una menor biodiversidad en los puntos urbanos, ya que estas son áreas perturbadas donde no todas las especies de aves puede adaptarse y vivir en ellos, por ejemplo, muchas poblaciones orníticas se ven afectadas por la alteración de los patrones de comunicación acústica (Gutzwiller et.al 1997);también el uso de la tierra, el diseño y la conservación del paisaje en un área urbana pueden influir en la presencia de una o varias especies determinadas (Hostetler y Knowles-Yanez 2003).

Las especies de aves más comunes en hábitats urbanos generalmente son aquellas cuya dieta no se ve limitada por un área boscosa, es decir son individuos en su mayoría omnívoros, donde fácilmente pueden obtener sus alimentos de forma variada, incluso aprovechando los desechos orgánicos generados por el ser humano; presentan gran capacidad de adaptación a condiciones específicas (sinurbación) y pueden comportar cambios de conducta y parámetros demográficos (Rueda 2010). Lo anterior detalla que las áreas urbanas favorecen la colonización por especies ampliamente distribuidas y con capacidad de explorar nuevos recursos (Tomialojc 1998). Todos estos aspectos demuestran que, aunque un lugar sea más rico y con mayor biodiversidad no necesariamente hay más dominancia, ya que en muchas ocasiones las especies con capacidad de explorar y colonizar un nuevo sitio son menores, y esto genera que exista menos competencia por los recursos para su sobrevivencia y menor depredación por la baja presencia de sus depredadores naturales, aumentando la densidad de la especie (Faggi y Perepelizin 2006). Por otro parte en ambientes de tacotal se presentó una mayor equitatividad, como se mencionó anteriormente, existe una mayor riqueza de especies y por lo tanto la competencia entre ellas es mayor; presentando así una regulación natural, lo que impide que unas especies dominen sobre otras significativamente.

A pesar que la zona en estudio es un área fragmentada, dominada por un paisaje urbano en contraposición de pequeñas áreas de pastizales y tacotales alrededor de cauces de ríos. En este caso se demuestra la importancia de conservar, ampliar y diversificar estos espacios de vegetación, ya que se da una mayor presencia y diversidad de especies respecto el área urbana. Manifestando la capacidad de adaptación de las mismas a este tipo de ambientes. Por lo tanto, se deben de presentar mayores esfuerzos, enfocados en lograr una armonía entre el desarrollo urbanístico de la GAM y la conservación de estas zonas, para fomentar así la creciente visita de avifauna tanto nativa como migratoria. No obstante, estos esfuerzos deben ir acompañados de más investigaciones dirigidas en caracterizar el hábitat y comportamiento de las mismas, para proveerles de mejores condiciones.

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