En los últimos años los anfibios han despertado el interés en numerosos estudios (principalmente los anuros), debido al declive poblacional tan grande que están sufriendo actualmente. Por esta razón es muy importante conocer su ecología, especialmente en lo que respecta a su cadena trófica y el flujo de energía que esta conlleva (Heyer, W. et al 1988; Lötters, S. 1996). La cadena trófica de los anuros se pude conocer a través del estudio de su dieta, ya que esta proporciona la energía necesaria para realizar sus actividades diarias, además en el caso de los dendrobatidos y algunos otros grupos de anuros, su dieta es de suma importancia debido a que es esencial en procesos de defensa del individuo, ya sea por medio de la bioacumulación o la síntesis de metabolitos secundarios (Menéndez-Guerrero, P. 2001; Summers & Clough 2001). El estudio de la dieta de anuros es de suma importancia debido a que nos puede proporcionar información acerca de la etología o incluso acerca de su historia de vida. Por ejemplo en investigaciones se ha encontrado que el tamaño del cuerpo del anuro determina su selección o preferencia en las presas que consume (Boice & Williams 1971; Murphy 1992). Phyllobates lugubris y Oophaga pumilio son anuros de la familia dendrobatidae, esta familia es de hábitos diurnos y además posee una coloración muy llamativa. Además son una familia de suma importancia para la ecología, ya que se consideran como controladores de poblaciones de artrópodos como las hormigas, colémbolos, termitas, ácaros, pseudoescorpiones, entre otros. Siendo estas poblaciones de artrópodos posibles plagas dañinas a los cultivos y a la salud de las personas (Arce, F., & Mosquera, J. 2013).
Veragua Rainforest, se encuentra ubicado en la Provincia de Limón, específicamente sus coordenadas son: 9° 55’ 34.90“N 83° 11’ 27.42”O, y además se encuentra a una altura de 200 msnm, el tipo de bosque del cual está compuesto es el bosque tropical húmedo basal, La reserva Veragua Rainforest cuenta con una extensión territorial de unas 1300 hectáreas de bosque lluvioso, es zona de amortiguamiento del Parque Internacional la Amistad. Para evaluar si las especies Phyllobates son más especializados en la dieta de las especies Oophaga, se analizó tanto los contenidos del estómago y la disponibilidad de presas y, a continuación, se estima que varios índices de especialización de dieta. Se colectó el contenido estomacal después de provocar la eversión del estómago presionando suavemente el vientre de cada una rana en una dirección ascendente (Amézquita et al., En preparación). Este procedimiento mínimamente invasivo es muy eficaz, ya que permite recoger el 100% de las presas en los individuos más examinados. Una vez extraído, el contenido del estómago se almacenaron en viales de plástico con 1,5 ml de etanol 90%. Se determinó cada artrópodos a la categoría taxonómica más bajo posible. Para facilitar eventuales re-análisis de datos, cada artículo de la presa fue fotografiado usando una cámara Olympus QColor5 acoplado a un estereoscopio Olympus SZX16. Como referencia para el tamaño utilizamos una cuadrícula de 5 x 5 mm por debajo de la muestra. Análisis de datos: Con el programa Imagej, versión 1.50i, versión 30-bit; en el cual se por medio de las fotografías tomadas con una hoja cuadriculada, cuyos cuadros median 5x5 mm, se calculó el volumen de las presas consumidas por los dendrobátidos.
El siguiente análisis corresponde al contenido estomacal 62 individuos de dos especies de Dendrobatidos, de los cuales 31 individuos correspondieron a Oophaga pumilio y los otros 31 a Phyllobates lugubris. En los contenidos estomacales de O. pumilio se encontraron 1761 individuos identificables, pertenecientes a ocho órdenes, además se encontraron 85 individuos que no pudieron ser clasificados debido a su alto nivel de digestión. En P. lugubris se registraron 604 individuos dentro de sus contenidos estomacales los cuales pertenecieron a ocho ordenes además se encontraron 125 individuos que no pudieron ser identificados. (cuadros 1 y 2)
Los órdenes más representativos en P. lugubris fueron Hymenoptera representada solo por hormigas con 329 en total y con una media de 10. 61 por individuo, seguida por los colémbolos teniendo 129 individuos en total con una media por individuo de 4.19 consumidos, y los acaros que encontraron 112 depredados representando un 18.54% del total, con una media de consumo por individuo de 3.61 individuos de este orden, además se depredaron 24 larvas las cuales representaron aproximadamente un 4% del total , este grupo fue depredado por estos anuros con una media de 0.77 por individuo. El resto de los órdenes no represento ni siquiera un 0.01 % del total de individuos depredados.
HORMIGA ACARO LARVA COLÉMBOLO TERMITA MIRIÁPODO ISÓPODO SEUDOESCORPIÓN OTROTOTAL 329 112 24 129 1 3 5 1 125 X 10.61 3.61 0.77 4.16 0.03 0.10 0.16 0.03 4.03 SD 9.44 6.85 1.48 9.72 0.18 0.30 0.45 0.18 3.49
HORMIGA ACARO LARVA COLÉMBOLO TERMITA MIRIÁPODO ISÓPODO SEUDOESCORPIÓN OTROTOTAL 878 594 94 181 0 4 10 1 85 X 28.32 19.16 3.03 5.84 0 0.13 0.32 0.03 2.74 SD 36.92 26.83 5.08 4.95 0 0.43 0.79 0.18 2.68 Cuadro 2. Frecuencia de consumo de Oophaga pumilio hacia diferentes grupos de artrópodos. Se observa la cantidad total de presas correspondiente a cada grupo, además se registra la cantidad promedio de consumo por individuo junto con su desviación estándar.
En O.pumilio de los 1761 individuos identificados a nivel de orden también se encontró que el orden más consumido por esta especie es el Hymenoptera representando un 49. 85% del total, con una media por individuo de 28.32 hormigas depredadas. El segundo grupo más depredado fue el súper orden Acari presentando un 33.73 % del total, con una media de 19.16 ácaros depredados por individuo de rana. Los colémbolos fueron el tercer grupo más depredado representando un 10.28% del total y siendo depredado con una media de 5.84 por individuo. y las larvas representaron un 5% de la dieta de estas ranas. El resto de grupos presentaron valores de consumo menores al 1 %. HORMIGA ACARO LARVA COLEMBOLO TERMITAS MIRIAPODO ISOPODO SEUDOESCORPIÓN O. PUMILIO IDJ 100 19.05 1.16 5.80 0 1.53 2.73 0.14 IRI 76.68 14.61 0.89 4.45 0 1.17 2.09 0.11 P. LUGUBRIS IDJ 100 9.59 0.80 11.03 0.05 3.06 3.64 0.37 IRI 77.80 7.46 0.62 8.58 0.04 2.38 2.83 0.29
De acuerdo a los índices de jerarquización y de importancia relativa se puede decir que las hormigas son la fuente primordial de alimento para ambas especies de dendrobátidos siendo catalogada como un recurso fundamental, y el resto de grupos estarían catalogados como de consumo accidental para ambas especies pero en Oophaga pumilio se puede decir que los ácaros están en el límite entre ser de consumo accidental o accesorio. (Cuadro 3).
Al analizar las interacciones interespecificas referentes al consumo de los diferentes grupos de cada especie se tiene que no existen diferencias significativas entre los individuos de O.pumilio (kw 17.97, p value 0.72), ni para los de P. lugubris(kw= 17.64, P value =0.87). Pero si existen diferencias entre las dos especies (Chi 2 =190.3, gl = 8, valor p: 0.01>). Además se puede decir que las especies son especialistas alimenticios, debido al índice de Simpson el cual evidencia una dominancia en los individuos depredados, además el índice de Shannon nos dice que la diversidad de presas consumidas es baja.Ademas el índice de Jaccard nos dice que el grado de traslape de sus nichos alimenticios es del 87. 5% (Cuadro 4) Cuadro 4 .índices de diversidad alpha y beta de las presas consumidas por ambas especies de dendrobátidos. El índice de Simpson indica el grado de dominancia de las especies presentes, Shannon se refiere a diversidad, y Jaccard al grado de traslape.
O.pumilio P lugubrisSimpson_1-D 0.6563 0.7109 Shannon_H 1.285 1.443 Jaccard 0.875
Los dendrobátidos son un grupo de anuros que presentan una mayor disposición hacia el consumo de hormigas, siendo este grupo de gran importancia para ellas debido a que en la mayoría de dendrobátidos se sintetizan una serie de toxinas que utilizan para su protección contra posibles depredadores, siendo uno de los factores que más influyen hacia la depredación de estos artrópodos es la gran diversidad y abundancia que presentan estos grupos principalmente en el trópico, según lo reportado por otros estudios sumado a lo que registramos en esta investigación se puede decir que los dendrobátidos tienen una alta disposición hacia el consumo de Hymenópteros siendo en su mayoría para este orden las hormigas.
A excepción de otras especies como Nephelobates alboguttatus la cual su consumo es principalmente de dípteros y coleópteros (Bonilla & La Marca 1996). Es tan importante la depredación de la mayoría de dendrobátidos hacia las hormigas que se ha encontrado que los territorios de los Oophaga pumilio está altamente ligado a la presencia de hormigas toxicas principalmente de los géneros Brachymyrmex y Paratrechina pudiendo ser un recurso de disputa entre los machos de esta especie. (Staudt et al, 2010). Se tienen registros de una gran cantidad de anfibios en los cuales las hormigas son una fuente muy importante de su dieta siendo en los dendrobátidos de gran importancia debido al secuestro y síntesis de alcaloides como por ejemplo la pumiliotoxina (Darst et al, 2005).
En esta investigación se reportan larvas de ciertos artrópodos las cuales no pudieron ser asignadas a algún taxón más específico, en otras investigaciones se ha encontrado que varias especies de dendrobátidos depredan sobre larvas acuáticas de dípteros con lo cual este grupo de anfibios no solo forrajearía sobre la hojarasca sino que también en charcas en el suelo hojarasca o hasta en las mismas plantas epifitas en las que depositan a sus larvas, (Osorio et al, 2015), esta depredación hacia larvas acuáticas también ha sido reportada por renacuajos de ciertos dendrobátidos. (Arce et al 2013).
Arce, F., & Mosquera, J. T. R. (2013). Dieta de phyllobates aurotaenia y oophaga histrionica (anura: dendrobatidae) en el Municipio del Alto Baudó, Chocó, Colombia. Acta Zoológica Mexicana (ns), 29(2), 255-268. Boice, R. & Williams, R. C. 1971. Competitive feeding behavior of Ranapipiens and Ranaclamitans. Animal Behavior, 19: 548-551.
Bonilla, J. P., & La Marca, E. (2015). Hábitos alimentarios de Nephelobates alboguttatus (Anura: Dendrobatidae) en una selva nublada andina de Venezuela. International Journal of Tropical Biology and Conservation, 44(2), 827-833.
Heyer, W. R., Rand, A. S., da Cruz, C. A. G., & Peixoto, O. L. (1988). Decimations, extinctions, and colonizations of frog populations in southeast Brazil and their evolutionary implications. Biotropica, 230-235.
Darst, C. R., Menéndez-Guerrero, P. A., Coloma, L. A., & Cannatella, D. C. (2005). Evolution of dietary specialization and chemical defense in poison frogs (Dendrobatidae): a comparative analysis. The American Naturalist, 165(1), 56-69.
Lötters, S. 1996. The Neotropical Toad Genus Atelopus. Checklist-Biology-Distribution. M. Vences and F. Glaw Verlags GbR, Köln, Germany.
Menéndez-Guerrero, P. (2001). Ecología trófica de la comunidad de anuros del Parque Nacional Yasuní en la amazonía ecuatoriana. Mongraphie, Pontificia Universidad Catolica del Ecuador, Pichincha. Ecuador.
Murphy, C. G. 1992. The mating of the barking treefrog (Hylagratiosa). Ph D. Dissertation, Ithaca, New York, Cornell University. Summers, K. & M.E. Clough. 2001. The evolution of coloration and toxicity in the poison frog familiy (Dendrobatiae). The National Academy of Sciences of the USA 98: 6227-6232.
Osorio, D., Valenzuel, L., Bermudez-Rivas, C., & Castaño, S. (2015). Descripción de la dieta de una población de Oophaga histrionica (Athesphatanura: Dendrobatidae) en un enclave seco del Valle del Cauca, Colombia. Revista Biodiversidad Neotropical, 5(1), 29-35.
Staudt, K., Meneses-Ospina, S., Mebs, D., & Pröhl, H. (2010). Foraging behaviour and territoriality of the strawberry poison frog (Oophaga pumilio) in dependence of the presence of ants. Comportamiento de forrajeo y territorialidad de la rana venenosa fresa (Oophaga pumilio) en dependencia de la presencia de hormigas. Amphibia Reptilia., 31(2), 217-227.