Introducción

Los líquenes son organismos formados por una asociación simbiótica entre hongos y organismos fotosintéticos, como lo podrían ser las algas o cianobacterias. Estos desempeñan un papel importante en los ecosistemas y son considerados indicadores biológicos de condiciones ambientales, debido a que su presencia, abundancia y diversidad pueden verse afectadas por factores como la contaminación atmosférica, la temperatura y la humedad. Por esta razón, el presente estudio permite obtener información sobre las características ambientales de diferentes zonas geográficas de Costa Rica (Conti & Cecchetti, 2001; Thakur et al., 2024)

El trabajo realizado tiene como objetivo comparar la abundancia y las características de los líquenes presentes en distintas zonas de las provincias (Heredia y San José), considerando áreas urbanas y rurales, ya que la distribución de estos puede variar según varios factores ambientales como temperatura y humedad (Méndez-Estrada & Monge-Nájera, 2011; Sáenz et al., 2007). Para ello, se estudiaron cuatro sitios de muestreo: Universidad Nacional de Costa Rica (UNA), la Universidad de Costa Rica (UCR), Monte de la Cruz y Tarbaca. Se registraron variables como el tipo y tamaño de los líquenes, así como el diámetro de los árboles, la temperatura y la humedad de cada zona.

Mediante herramientas de estadística descriptiva, gráficos comparativos y un modelo de regresión lineal múltiple, se busca poder identificar las diferencias en la distribución de los líquenes entre los sitios estudiados y comprender las posibles relaciones entre su abundancia y las condiciones ambientales. De esta manera, el estudio permite comprender mejor cómo las características de cada zona pueden relacionarse con la presencia de estos organismos y resalta la importancia de los líquenes como herramientas para evaluar las condiciones ambientales (Abas et al., 2021).

Metodología

Para realizar este estudio se seleccionaron cuatro zonas de muestreo: dos zonas urbanas, Heredia-UNA y San José-UCR, y dos zonas rurales, Heredia–Monte de la Cruz y San José–Tarbaca. Estas zonas fueron seleccionadas debido a sus diferencias en los niveles de contaminación ambiental, con el propósito de comparar la presencia y las características de los líquenes entre áreas urbanas y rurales.Esta aproximación metodológica se fundamenta en el uso de los líquenes como biomonitores de la contaminación atmosférica (VDI, 1995; Conti & Cecchetti, 2001), diversos estudios han demostrado que los gradientes de tráfico vehicular e industrial entre centros urbanos y zonas periféricas o montañosas generan variaciones significativas en la diversidad, cobertura y morfología de las comunidades liquénicas (Méndez-Estrada & Monge-Nájera, 2011; Sáenz et al., 2007).

En cada zona se seleccionaron 25 árboles, para un total de 100 árboles muestreados. Los árboles seleccionados debían presentar una altura mínima de 10 metros, la cual se determinó mediante el método trigonométrico con el método de la tangente, también conocido como método del clinómetro. Además, se procuró seleccionar árboles con condiciones similares para reducir diferencias entre los sitios y permitir una comparación más adecuada de los resultados.

En cada árbol se estableció una zona de muestreo de aproximadamente 70 centímetros de altura, ubicada a la altura del pecho y delimitada mediante un anillo muestral. Dentro de esta zona se observaron y registraron todos los líquenes presentes. Para cada árbol se contabilizó la cantidad de líquenes encontrados y se registraron las características seleccionadas para el estudio.

Las variables registradas fueron el tipo de líquen, su color, tamaño o diámetro, el diámetro del árbol, la temperatura en celsius y la humedad de la zona en porcentaje. Para medir el diámetro de los árboles y de los líquenes se utilizaron los instrumentos proporcionados por la universidad, entre ellos cintas métricas, metros, vernier y cuerdas. La temperatura y la humedad se registraron durante el periodo de muestreo utilizando las bases de datos oficiales correspondientes.

El muestreo se realizó en los diferentes sitios durante el mismo horario y siguiendo el mismo procedimiento. Esto permitió reducir posibles variaciones ocasionadas por factores externos y mantener condiciones similares durante la recolección de los datos.

Todos los datos obtenidos fueron registrados en una hoja de cálculo de Excel y organizados de acuerdo con la zona de muestreo y las variables estudiadas. A cada árbol se le asignó un código de identificación para facilitar la organización, comparación y análisis posterior de los datos.

Finalmente, se compararon los resultados obtenidos entre las cuatro zonas de muestreo. Se analizaron principalmente la cantidad de líquenes registrados por árbol, las diferencias en el tipo y tamaño de los líquenes, el diámetro promedio de los árboles utilizados en cada sitio, las condiciones de temperatura y humedad de cada zona y las diferencias ambientales entre las áreas urbanas y rurales. Además, se evaluó la posible relación entre las condiciones ambientales y la cantidad o diversidad de líquenes presentes.

# Carga de datos desde Excel
Datos_real_g <- read_excel("Datos_real_g.xlsx")

Resultados del proyecto

Para iniciar el análisis de las variables evaluadas en el proyecto se realizó un resumen estadístico general de nuestros datos recolectados en las 4 zonas (Heredia centro, UCR, Monte de la Cruz y Tarbaca). En la Tabla 1 se presentan los valores de tendencia central (Media y Mediana) y los de dispersión (Desviación estándar, mínimos y máximos) relacionados a la abundancia de los líquenes, los diámetros de los árboles y las variables climáticas.

Tabla 1: Resumen de datos estadísticos importantes del estudio

tabla_resumen <- Datos_real_g %>%
  group_by(Zona, Tipo) %>%
  summarise(
    N = n(),
    Media = mean(`Cantidad de líquenes`, na.rm = TRUE),
    Mediana = median(`Cantidad de líquenes`, na.rm = TRUE),
    Desv_Est = sd(`Cantidad de líquenes`, na.rm = TRUE),
    Minimo = min(`Cantidad de líquenes`, na.rm = TRUE),
    Maximo = max(`Cantidad de líquenes`, na.rm = TRUE),
    .groups = "drop"
  )

kable(tabla_resumen, digits = 2) %>%
  kable_styling(bootstrap_options = c("striped", "hover", "condensed", "responsive"))
Zona Tipo N Media Mediana Desv_Est Minimo Maximo
Rural Crustáceo 24 16.96 20.0 5.84 5 24
Rural Foliáceo 30 15.03 14.5 3.08 7 21
Rural Fruticuloso 2 9.00 9.0 0.00 9 9
Urbano Crustáceo 29 14.03 14.0 3.83 6 24
Urbano Escuamul 7 12.57 13.0 4.72 4 19
Urbano Foliáceo 20 9.15 9.0 2.25 6 15

El análisis mostró una mayor abundancia de líquenes en los sitios rurales en comparación con los urbanos (Figura 1). Respecto a la composición por tipo, el tipo crustáceo se registró en ambas zonas en proporciones similares, mientras que el morfotipo escuamuloso se observó exclusivamente en el área urbana y los morfotipos foliáceo y fruticuloso mostraron una proporción elevada en la zona rural (Figura 2 y Figura 3).

Figura 1: Gráfico de cajas de cantidad de líquenes por zona

boxplot(`Cantidad de líquenes` ~ Zona, data = Datos_real_g,
        main = "Cantidad de líquenes según la Zona",
        xlab = "Zona",
        ylab = "Cantidad de líquenes",
        col = c("lightblue", "lightgreen"),
        border = "darkgray")

Figura 2: Proporción de líquenes por zona

ggplot(Datos_real_g, aes(x = Tipo, fill = Zona)) +
  geom_bar(position = "fill") +
  labs(
    title = "Proporción del tipo de líquenes según la Zona",
    x = "Tipo de liquen",
    y = "Proporción",
    fill = "Zona"
  ) +
  theme_minimal() +
  theme(
    plot.title = element_text(face = "bold", size = 13, hjust = 0.5),
    axis.text.x = element_text(angle = 45, hjust = 1)
  ) +
  scale_y_continuous(labels = scales::percent)

Figura 3: Abundancia de líquenes según su tipo y zona

ggplot(Datos_real_g, aes(x = Tipo, y = `Cantidad de líquenes`, fill = Zona)) +
  geom_boxplot(alpha = 0.7) +
  labs(
    title = "Abundancia de líquenes según Tipo y Zona",
    x = "Tipo de líquenes",
    y = "Cantidad de líquenes",
    fill = "Zona"
  ) +
  theme_minimal() +
  theme(axis.text.x = element_text(angle = 45, hjust = 1))

Al evaluar la relación entre los factores climáticos y la cantidad de líquenes observada, los datos mostraron diferencias según el entorno urbano o rural (Figuras 4 y 5):

En las zonas urbanas, la abundancia registrada se mantuvo entre rangos de temperatura de 18 °C a 22 °C, mientras que en las zonas rurales las observaciones se concentraron en temperaturas superiores a 22 °C (Figura 4).

Asimismo, los registros de humedad reflejaron patrones diferenciados entre ambas zonas, observándose mayores valores de abundancia en rangos de humedad superiores en el ambiente rural a comparación con el urbano (Figura 5).

Figura 4: Cantidad de líquenes según la temperatura

ggplot(Datos_real_g, aes(x = Temperatura_Celcius, y = `Cantidad de líquenes`, color = Zona)) +
  geom_point(size = 3, alpha = 0.7) +
  geom_smooth(method = "lm", se = TRUE) +
  labs(
    title = "Cantidad de líquenes en función de la Temperatura",
    x = "Temperatura (°C)",
    y = "Cantidad de líquenes"
  ) +
  theme_minimal()

Figura 5: Cantidad de líquenes en función de la humedad

ggplot(Datos_real_g, aes(x = Humedad, y = `Cantidad de líquenes`, color = Zona)) +
  geom_point(size = 3, alpha = 0.7) +
  geom_smooth(method = "lm", se = TRUE) +
  labs(
    title = "Cantidad de líquenes en función de la Humedad",
    x = "Humedad (%)",
    y = "Cantidad de líquenes"
  ) +
  theme_minimal()

Seguidamente se generó un gráfico boxplot (Figura 6) de un anova y se hicieron varias pruebas con el mismo (Tabla 2) para comparar la longitud promedio de los líquenes de cada zona y se pudo observar que San jose urbano (SJ_U) no presenta similitudes con ninguna otra zona de las estudiadas.

Figura 6: Gráfico boxplot de anova

Anova <- aov(Datos_real_g$Longitud_promedio_cm ~ Datos_real_g$Categoria)

boxplot(Datos_real_g$Longitud_promedio_cm ~ Datos_real_g$Categoria,
        xlab = "Datos_real_g$Categoria",
        ylab = "Datos_real_g$Longitud_promedio_cm")

Tabla 2: Prueba pairwise.wilcox con el anova

long <- Datos_real_g$Longitud_promedio_cm
localidad <- Datos_real_g$Categoria

pairwise.wilcox.test(long, localidad, p.adjust.method = "none")
## 
##  Pairwise comparisons using Wilcoxon rank sum exact test 
## 
## data:  long and localidad 
## 
##      H_R     H_U     SJ_R   
## H_U  0.19    -       -      
## SJ_R 0.34    0.29    -      
## SJ_U 1.4e-12 3.1e-09 < 2e-16
## 
## P value adjustment method: none

Finalmente, para evaluar el efecto conjunto de las variables ambientales y espaciales sobre la abundancia de líquenes, se estructuró un modelo de regresión lineal múltiple. La verificación de los supuestos del modelo indicó que los residuos presentan una distribución aproximadamente normal (Figura 7), también se realizaron pruebas de shapiro en base a la cantidad de líquenes y sus zonas (Tabla 3), junto con varias pruebas de regresión lineal múltiple con un modelo (Tabla 4) lo que demostró que presentan una distribución normal.

modelo_ecologico <- lm(`Cantidad de líquenes` ~ Temperatura_Celcius + Humedad + Altura + Zona, data = Datos_real_g)

Figura 7: Distribución de residuos del modelo

ggplot(data.frame(Residuos = residuals(modelo_ecologico)), aes(x = Residuos)) +
  geom_histogram(aes(y = ..density..), bins = 15, fill = "skyblue", color = "black", alpha = 0.6) +
  geom_density(color = "red", size = 1) +
  labs(
    title = "Distribución de los residuos del modelo",
    x = "Residuos",
    y = "Densidad"
  ) +
  theme_minimal()

Tabla 3: Pruebas de shapiro

shapiro.test(Datos_real_g$`Cantidad de líquenes`[Datos_real_g$Zona == "Rural"])
## 
##  Shapiro-Wilk normality test
## 
## data:  Datos_real_g$`Cantidad de líquenes`[Datos_real_g$Zona == "Rural"]
## W = 0.96663, p-value = 0.123
shapiro.test(Datos_real_g$`Cantidad de líquenes`[Datos_real_g$Zona == "Urbano"])
## 
##  Shapiro-Wilk normality test
## 
## data:  Datos_real_g$`Cantidad de líquenes`[Datos_real_g$Zona == "Urbano"]
## W = 0.97126, p-value = 0.2006

Tabla 4: Pruebas de regresión lineal múltiple

summary(modelo_ecologico)
## 
## Call:
## lm(formula = `Cantidad de líquenes` ~ Temperatura_Celcius + 
##     Humedad + Altura + Zona, data = Datos_real_g)
## 
## Residuals:
##     Min      1Q  Median      3Q     Max 
## -8.7433 -2.0590  0.5067  1.8606 11.5327 
## 
## Coefficients:
##                     Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)    
## (Intercept)          19.5160    10.0732   1.937  0.05533 .  
## Temperatura_Celcius  -0.9526     0.3298  -2.889  0.00468 ** 
## Humedad              18.0649     6.3187   2.859  0.00511 ** 
## Altura                0.7039     0.2127   3.310  0.00127 ** 
## ZonaUrbano          -10.3568     1.0934  -9.472    8e-16 ***
## ---
## Signif. codes:  0 '***' 0.001 '**' 0.01 '*' 0.05 '.' 0.1 ' ' 1
## 
## Residual standard error: 3.33 on 107 degrees of freedom
## Multiple R-squared:  0.5209, Adjusted R-squared:  0.503 
## F-statistic: 29.08 on 4 and 107 DF,  p-value: 2.314e-16
vif(modelo_ecologico)
## Temperatura_Celcius             Humedad              Altura                Zona 
##            6.848228            5.397096            4.222170            3.018899
ncvTest(modelo_ecologico)
## Non-constant Variance Score Test 
## Variance formula: ~ fitted.values 
## Chisquare = 0.5550777, Df = 1, p = 0.45625
dwtest(modelo_ecologico)
## 
##  Durbin-Watson test
## 
## data:  modelo_ecologico
## DW = 2.3486, p-value = 0.9358
## alternative hypothesis: true autocorrelation is greater than 0

Discusión

Los resultados obtenidos en este estudio evidencian diferencias en la abundancia y composición de los líquenes entre las zonas urbanas y rurales de Heredia y San José. En términos generales, se observó una mayor abundancia de líquenes en los sitios rurales en comparación con los urbanos. Este comportamiento podría relacionarse con las diferencias en las condiciones ambientales de cada sitio, particularmente con la humedad, la temperatura y la posible exposición a contaminantes atmosféricos (Uribe et al., 2023). Estos resultados concuerdan con la importancia de los líquenes como bioindicadores ambientales, debido a que sus características y distribución pueden variar según las condiciones del entorno (Conti & Cecchetti, 2001; Thakur et al., 2024).

En cuanto a la composición de los morfotipos, el tipo crustáceo presentó proporciones similares en las zonas urbanas y rurales, mientras que el tipo escuamuloso se registró exclusivamente en el área urbana. Por otra parte, los tipos foliáceo y fruticuloso mostraron una proporción elevada en las zonas rurales. Estas diferencias sugieren que las condiciones particulares de cada ambiente podrían favorecer la presencia de determinados morfotipos (Sujetovienė et al., 2020).

Respecto a las variables climáticas, se identificaron diferencias entre los rangos de temperatura y humedad asociados con la abundancia de líquenes en las zonas estudiadas. En los sitios urbanos, los registros de abundancia se concentraron en temperaturas de entre 18 °C y 22 °C, mientras que en las zonas rurales se observaron principalmente a temperaturas superiores a 22 °C. Asimismo, en las áreas rurales se registraron mayores valores de abundancia en rangos de humedad superiores a los observados en las zonas urbanas. Estos resultados indican que la relación entre las condiciones climáticas y la presencia de líquenes debe interpretarse considerando las características específicas de cada sitio (Claerhout et al., 2026).

El análisis comparativo de la longitud promedio de los líquenes también permitió identificar diferencias entre los sitios de muestreo. Mediante las comparaciones estadísticas realizadas, se observó que San José urbano (SJ_U) no presenta similitudes con ninguna de las otras zonas estudiadas. Este resultado indica que el comportamiento de la longitud promedio de los líquenes en ese sitio fue diferente al de los demás lugares evaluados. Esta diferencia podría estar asociada con las condiciones particulares del ambiente urbano (Edirisinghe & Athukorala, 2024).

Por otra parte, se evaluaron los supuestos estadísticos relacionados con el modelo de regresión lineal múltiple. Según los resultados reportados, la distribución de los residuos fue aproximadamente normal y las pruebas de Shapiro realizadas para la cantidad de líquenes según las zonas mostraron resultados compatibles con una distribución normal. Estos análisis constituyen una parte importante de la evaluación estadística.

Los resultados generales son compatibles con investigaciones que han estudiado la relación entre las comunidades liquénicas y las condiciones ambientales, así como su utilidad para evaluar la calidad del aire (Méndez-Estrada & Monge-Nájera, 2011; Sáenz et al., 2007). No obstante, es importante considerar algunas limitaciones del estudio. Aunque se muestrearon 100 árboles distribuidos en cuatro sitios, las diferencias entre las zonas no necesariamente dependen únicamente de su clasificación como urbanas o rurales. Además, el muestreo representa las condiciones observadas en los lugares y durante el periodo estudiado, por lo que los resultados no deben generalizarse automáticamente a todas las áreas urbanas y rurales de Costa Rica.

En conjunto, los hallazgos permiten reconocer diferencias en la abundancia, la composición y la longitud promedio de los líquenes entre los sitios analizados. Asimismo, muestran la importancia de estudiar simultáneamente las características biológicas y las variables ambientales para comprender mejor su distribución. Para futuras investigaciones, sería conveniente ampliar la cantidad de sitios de muestreo, incorporar mediciones directas de contaminación atmosférica y evaluar otros factores, como la especie de árbol, las características de la corteza y la exposición a la luz, con el fin de comprender con mayor precisión los factores asociados con los patrones observados.

Conclusiones

Se encontraron diferencias en la abundancia de líquenes entre los sitios estudiados, con una mayor abundancia general en las zonas rurales que en las urbanas. Este resultado evidencia variaciones en la distribución de estos organismos entre los ambientes evaluados.

La composición de los morfotipos presentó diferencias entre las zonas. El tipo crustáceo mostró proporciones similares en ambos ambientes, el tipo escuamuloso se registró exclusivamente en el área urbana y los tipos foliáceo y fruticuloso presentaron una proporción elevada en las zonas rurales.

Las variables de temperatura y humedad mostraron patrones diferentes entre los sitios urbanos y rurales. En particular, la mayor abundancia observada en rangos de humedad superiores en las zonas rurales sugiere que las condiciones ambientales deben considerarse al analizar la distribución de los líquenes.

El análisis comparativo de la longitud promedio identificó un comportamiento particular en San José urbano (SJ_U), que no presenta similitudes con las demás zonas estudiadas según las comparaciones estadísticas reportadas lo que podría indicar que la alta urbanización y contaminación de la zona afecte al crecimiento de los líquenes.

La evaluación de los supuestos estadísticos mostró una distribución aproximadamente normal de los residuos del modelo de regresión lineal múltiple.

Se concluye que los líquenes constituyen organismos útiles para estudiar las diferencias ambientales entre los sitios evaluados con una posible relación entre su crecimiento y la contaminación atmosférica de la zona donde habitan.

Bibliografía

Abas, A. (2021). A systematic review on biomonitoring using lichen as the biological indicator: A decade of practices, progress and challenges. Ecological Indicators, 121, 107197. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2020.107197

Claerhout, T., Sparrius, L. B., Keßler, P. J. A., & Stech, M. (2026). Urban heat islands shape epiphytic communities of lichens and bryophytes. Urban Ecosystems, 29(2), 63. https://doi.org/10.1007/s11252-026-01930-8

Conti, M. E., & Cecchetti, G. (2001). Biological monitoring: Lichens as bioindicators of air pollution assessment—A review. Environmental Pollution, 114(3), 471–492. https://doi.org/10.1016/S0269-7491(00)00224-4

Edirisinghe, E. S. M., & Athukorala, A. D. S. N. P. A. (2024). Can lichens be indicators for air pollution monitoring in Kandy City, Sri Lanka? Brazilian Journal of Science, 3(8), 117–134. https://doi.org/10.14295/bjs.v3i8.622

Méndez-Estrada, V. H., & Monge-Nájera, J. (2011). El uso de líquenes como biomonitores para evaluar el estado de la contaminación atmosférica a nivel mundial. Biocenosis, 25(1-2), 51–67.

Sáenz, A. E., Flores, F., Madrigal, L., & Di Stefano, J. F. (2007). Estimación del grado de contaminación del aire por medio de la cobertura de líquenes sobre troncos de árboles en la ciudad de San José, Costa Rica. Brenesia, 68, 29–35.

Sujetovienė, G., Sališiūtė, J., Dagiliūtė, R., & Žaltauskaitė, J. (2020). Physiological response of the bioindicator Ramalina farinacea in relation to atmospheric deposition in an urban environment. Environmental Science and Pollution Research, 27(21), 26058–26065. https://doi.org/10.1007/s11356-020-08767-4

Thakur, M., Bhardwaj, S., Kumar, V., & Rodrigo-Comino, J. (2024). Lichens as effective bioindicators for monitoring environmental changes: A comprehensive review. Total Environment Advances, 9, 200085. https://doi.org/10.1016/j.teadva.2023.200085

Uribe, D. M., Ortega, L. M., Grassi, M. T., Dolatto, R. G., & Sanchez, N. (2023). Lichens as bio-monitors of polycyclic aromatic hydrocarbons: Measuring the impact of features and traffic patterns. Environmental Advances, 14, Article 100445. https://doi.org/10.1016/j.envadv.2023.100445