RAI: paquete R para calcular la abundancia relativa a partir de foto-trampeo

1 Resumen

El presente documento describe paso a paso el uso del paquete RAI desarrollado para calcular índices de abundancia relativa (RAI) a partir de una misma base de datos obtenidas durante el fototrampeo, empleando la plataforma de R. El paquete calcula el RAI de tres maneras: 1) de la forma tradicional donde se agrupan los datos y se obtiene un solo valor por especie, 2) considerando cada cámara como una répicla espacial lo que permite un análisis estadístico más robusto al estimar la variación del índice, y 3) como un modelo lineal generalizado (GLM) tipo regresión Poisson calibrando por el número de días por cámara. El paquete RAI tiene 12 funciones que generan tablas, figuras y análisis estadísticos. En este artículo se ejemplifica el uso de este paquete con un conjunto de datos de un estudio de foto-trampeo en la Reserva de Biósfera Tehuacán-Cuicatlán en Oaxaca, México. El paquete RAI está disponible libremente.

Palabras clave: cámara-trampa, índices abundancias relativas, modelos, distribución naive, modelo lineal generalizado.

2 Introducción

Los índices de abundancia relativa (IAR o también conocidos como RAI por sus siglas en inglés) tienen larga tradición en los estudios y monitoreo de fauna silvestre (Crawford 1991; Caughley and Sinclair 1994); particularmente, para especies raras y/o difíciles de detectar (Thompson 2013). Frecuentemente los RAI son usados como un indicador de la abundancia de la(s) especie(s) en el sitio de estudio (Sutherland 2006; O’Brien 2011). Algunos RAI clásicos son los basados en las estaciones olfativas (Linhart and Knowlton 1975; Conner, Labisky, and Progulske 1983), conteo de aves en puntos por unidad de tiempo (Johnson 2008), conteo de nidos y madrigueras (Mathewson et al. 2008; Hanser et al. 2011), conteo de huellas a lo largo de caminos (Mandujano 2005; Stephens et al. 2006; Winterbach et al. 2016), conteo de excrementos en parcelas (Eberhardt and Van Etten 1956; Campbell, Swanson, and Sales 2004), conteos de senderos (McCaffery 1976) y otros. En algunos casos, los índices son calibrados o convertidos a densidad poblacional, pero en la mayoría de los casos se emplean solo para un comparación relativa entre especies y para la misma especie en el mismo sitio de estudio o entre sitios (O’Brien 2011).

Las cámaras-trampa son uno de los métodos más populares para obtener diferente información de la fauna, principalmente de mamíferos y aves de talla mediana y grande (Meek and Pittet 2013; McCallum 2013; Burton et al. 2015; Rowcliffe 2017). En particular, con el fototrampeo es muy frecuente calcular el RAI (Bengsen et al. 2011; O’Brien 2011). Por ejemplo, con ungulados (Rovero and Marshall 2009; Gómez-Valencia and Montenegro 2016), felinos (Bengsen, Butler, and Masters 2012), lepóridos (Marchandeau et al. 2006), entre algunos. A partir de esta información se han puesto a prueba diversas hipótesis como. . . COMPLETAR IDEA

2.1 Supuestos y limitantes del RAI

El cálculo e interpretación del RAI es relativamente simple: basado únicamente en el valor del índice se determina cuáles son las especies “más o menos abundantes” [@]. Esta interpretación es cualitativa y subjetiva pero se reporta en la mayoría de los trabajos como una medida indirecta de la abundancia de cada especie [@]. En muchos casos esta comparación carece de rigor estadístico por lo que las conclusiones deben tomarse con mucho cuidado [@].

De manera general, estos son algunos de sus supuestos del RAI:

1. Supone una relación lineal positiva entre la abundancia (N) de la población y el RAI.
2. Supone que para una misma especie que el RAI se comporta similar en diferentes localidades y en diferentes estaciones del año.
3. Supone una constante o similar probabilidad de detección (temporal y espacialmente) para una misma especie y entre especies.
4. Supone que el RAI no es afectado por la ubicación espacial de las cámaras.

Adicionalmente, algunas de las limitantes del RAI son:

1. No calcula intervalos de confianza de manera que no se puede evaluar el poder estadístico para detectar cambios en las poblaciones.
2. Generalmente se calcula usando pocas cámaras lo cual puede sesgar la estimación, sobre todo si las cámaras no se colocan de manera aleatoria.
3. Frecuentemente el diseño de muestreo está hecho para una especie en particular, por ejemplo algún depredador, y luego se utilizan todos los datos de las especies obtenidas en las cámaras.
4. Es común poner las cámaras en los senderos y caminos; o bien en sitios seleccionados donde se sabe pasará el animal de interes. También es muy frecuente y discutible el empleo de atrayantes.

Ambos aspectos, los supuestos y las limitantes se retoman en la sección de discusión de este artículo.

2.2 Objetivos de esta publicación

En este artículo se presenta la aplicación del paquete RAI desarrollado para estimar índices de abundancia relativa para diferentes especies mediante el foto-trampeo (Mandujano, en revisión). En particular, en este artículo se presenta paso a paso el procedimiento para estimar el RAI considerando tres modelos:

1. RAI tradicional o clásico;
2. RAI alternativo que permite estimar la variación considerando los datos de cada cámara como replicas, y luego compararlos estadísticamente, y
3. RAI como modelo lineal generalizado tipo Poisson.

Para este fin, en este artículo se ejemplifica la aplicación de este paquete con un conjunto de datos obtenidos de 13 cámaras en una localidad de estudio en la Reserva de Biósfera Tehuacán-Cuicatlán en Oaxaca, México. Para detalles de este sitio se sugiere consultar los trabajos de Cruz-Jácome et al. (2014), Mandujano et al. (2016), y el blog http://venadosrbtc.blogspot.com.

3 Cálculo del RAI

3.1 Modelo clásico o general

La manera más frecuente para estimar el RAI de cada especie es agrupando la información obtenida en todas las cámaras. Se define un periodo de tiempo en el cual se considera que las fotos de una misma especie son independientes. Habitualmente se emplean dos criterios: 60 min y 1440 min (24h) (@ CITA). Una vez definido esto, se calcula el número de fotos independientes y se divide entre el total de tiempo de muestreo expresado como días o noche-trampa. Frecuentemente, la tasa obtenida se multiplica por 100 o bien por 1000 si el número de registros es demasiado bajo.

Para calcular el RAI se usa la fórmula:

\[RAI_{i} = \frac{n_{tot}}{dias_{tot}} \times 100\] (Eq.1)

donde: \(n_{tot}\) es el número total de registros fotográficos independientes de la i-especie, \(dias_{tot}\) es el esfuerzo de muestreo o número total de días, y 100 es el factor de corrección estándar. Es decir, el RAI simplemente es un índice que expresa el número promedio de fotos por cada 100 días de muestreo. Asume que a mayor valor del RAI la abundancia de la especie es mayor, pero no lo expresa como número de individuos de la población sino simplemente como un índice (Caugley 1977).

3.2 Modelo alternativo

3.2.1 Heterogeneidad en la distribución de las especies

Al no considerar la ubicación espacial de las cámaras ni las fotos específicas obtenidas en cada una, en el RAI clásico se pierde información relevante relacionada con la distribución espacial de las especies en el área de estudio. Esto se debe a que en el RAI clásico (Eq.1) se agrupa la información de todas las cámaras, por lo que no es evidente si la especie fue fotografiada en la mayoría o todas las camáras, o si la información proviene solo de algunas cámaras. Para ejemplificar, en la Figura 1 se muestra el mapa de la localización de varias cámaras en un sitio de estudio (Pérez-Solano et al. 2018). Se muestra información del número de fotos obtenidas para diferentes especies. Es interesante notar la heterogeneidad en la distribución y número de fotos obtenidas de diferentes especies en cada cámara.

Distribución de especies fotografiadas en diferentes cámaras-trampa en Actopan, Ver. Basado en Pérez-Solano et al. (2016).

Una estadístico alternativo al RAI y que está relacionado con la distribución, es el que se conoce como “ocupación”. Hay modelos para estimar este parámetro, pero uno de los más sencillos es la propoción de sitios ocupados también conocida como “ocupación naive” o bien PAO. Una alternativa más robusta es emplear los modelos que estiman la probabilidad de ocupación (ver Sección x.x).

3.2.2 RAI basado en las cámaras como repeticiones por especie

Una manera muy sencilla de comparar estadísticamente el RAI entre especies en una misma localidad, o de la misma especie en diferentes estaciones y/o localidades diferentes, es calculando el RAI por cámara. Es decir, sin agrupar los datos de todas las cámaras. La fórmula para este caso es:

\[RAI_{ij} = \frac{n_j}{dias_j} \times 100\]

(Eq.2)

donde: el subíndicie i se refiere a cada especie y el subíndice j a cada cámara-trampa. Por lo tanto, la Eq.2 calcula no solo el promedio (el cual sigue siendo el mismo al obtenido en la Eq.1) sino además permite estimar alguna medida de la variación, como por ejemplo la desviación o el error estándar lo cual es relevante para comprobar estadísticamente posibels diferencias significativas.

3.3 Modelo lineal generalizado

Otra manera completamente distinta de analizar los datos del foto-trampeo y calcular el RAI, es visualizarlo como un modelo lineal generalizado (GLM, por sus siglas en inglés de Generalized Lineal Model). Los GLMs extienden el concepto del efecto lineal de las covariables para los casos donde las variables de respuesta o dependiente no se distribuyen de manera normal (Kéry y Royle 2016). En particular, los GLM son muy útiles para los datos de conteos frecuentemente usados en el trabajo ecológico (Royle y Dorazio 2008). En el caso del foto-trampeo los conteos son el número de fotos independientes por especie en cada cámara. Una consideración importante es que los conteos no se distribuyen de manera normal, por lo que es necesario considerar otras distribuciones estadísticas, como la distribución Poisson (Hines 201x). Entonces el GLM se puede especificar como:

\[n_i \sim Poisson(\lambda_i)\] \[log(\lambda_i) = \alpha_i + \beta * x\]

donde: \(n_i\) es el número de conteos de la i-especie; \(\lambda\) (Lambda) es número promedio esperado de conteos; \(\alpha\) y \(\beta\) son los coeficientes de la regresión, específicamente la ordenada al origen y la pendiente respectivamente; mientras que x son la o las covariables o variables predictivas. El símbolo “\(\sim\)” se lee “distribuido como”. Un aspecto relevante es que dado que el estimador de Lambda está en escala logarítmica, es necesario emplear la función exp para linearizar los resultados.

3.3.1 Incluyendo los “offsets”

Un aspecto frecuentemente observado es que los conteos obtenidos en las unidades de muestreo (cuadrantes, transectos, redes, cámaras, u otro), no siempre provienen de unidades espacial o temporalmente homogéneas; es decir, del mismo tamaño. Por ejemplo, si se tuviera un conteo de 10 y 5 animales en cuadrantes de 500 y 100 m\(^2\), respectivamente, entonces no se puede concluir que la abundancia es mayor en el primer cuadrante. En estos casos se puede obtener la densidad de individuos como 10/500= 0.02 ind/m\(^2\) y 5/100 = 0.05 ind/m\(^2\); es decir, la conclusión cambia radicalmente. De similar forma, si se obtiene un conteo 20 y 8 individuos de la misma especie de ave en parcelas de similar tamaño, pero en una el conteo se hizo en 10 minutos y en la segunda en 5 minutos, no se puede concluir que en la primera parcela hay más aves. Se tiene que calcular la tasa de observación como 20/10 = 2 ind/min y 8/5 = 1.6 ind/min. Es decir, en ambos ejemplos el número de animales observados (contados) fue dependiente del tamaño de la unidad de muestreo o del tiempo invertido en la unidad de muestreo.

En el caso del RAI se expresa como una tasa de observación o número de fotos “promedio” por cámara por 100 días (O’Conell et al. 2010). Esto se calcula así debido a que frecuentemente el número de días de muestreo no es el mismo para todas las cámaras. Si este número de días fuera exactamente el mismo para todas las cámaras, entonces se podría emplear simplemente el número de fotos como un indicador de la abundancia sin necesidad de calcular el RAI (X et al. 2013). Sin embargo, cuando se tiene distinto número de días, se debe incluir en el análisis. Una manera apropiada para incorporar en los GLMs conteos provenientes de unidades de muestreo con diferente tamaño o esfuerzo de muestreo (días), es usar lo que se conoce como “offsets” que se traduce como “calibración”.

3.3.2 RAI como modelo GLM Poisson

Un GLM donde se incorpora esta heterogeneidad en los días de muestreo (“offsets”) de la i-especie en la j-cámara puede plantearse, de acuerdo a Kéry y Royle (2016), como:

\[n_{ij} \sim Poisson(dias_{j} * \lambda_{j})\] \[log(dias_{j} * \lambda_{j}) = \alpha_{j} + 1 * log(dias_{j}) + \beta * x\] (Eq.3)

donde x es cualquier covariable que se considere afecta o se relaciona con el RAI de cada especie.

Un aspecto a destacar del modelo de la Eq.3 es que el coeficiente \(\alpha\) es exactamente el RAI (Eq.1) cuando \(\beta * x = 0\), es decir cuando no se incluyen covariables. Esto permite calcular el RAI de una manera alternativa y sencilla especificado como GLM. Además, cuando se consideran covariables el RAI se calcula para cada factor (por ejemplo tipo de hábitat) y/o su relación con variables continuas (por ejemplo pensiente, distancia a fuentes de agua, etc.). Esta aproximación se ejemplifica más adelante (Sección x.x).

4 Descripción del paquete RAI

El propósito principal del paquete calcular el RAI con cualquiera de los tres modelos descritos en la sección anterior (Figura 2). El paquete está integrado con 12 funciones que sirven para calcular los índices y generar cuadros de resultados, gráficos y análisis estadísticos. El paquete se puede decargar desde: https://rpubs/SMR8810/RAI.html o alternativamente copiar el código completo del paquete y el código para ejecutarlo (Anexos). De manera muy resumida, el paquete RAI consiste de cuatro pasos sencillos:

#################################################################
# PASO 1
# Cargar el paquete:
source("RAI.R")
# -----------------------

# PASO 2 
# Leer datos de fototrampeo:
wildlife.data <- read.csv("mamiferos.csv", header = T)
# Leer datos de covariables hábitat:
habitat.data <- read.csv("habitat.csv", header = T)´
# Seleccionar las especies para graficar fotos por cámara, por ejemplo:
especie <- c("Odo_vir", "Uro_cin", "Can_lat", "Con_leu", "Did_vir", "Lyn_ruf")
# -----------------------

# PASO 3
# seleccionar funciones del paquete:
RAIgral() # modelo clásico
RAIalt() # modelo alternativo
Dist_spp() # grafica fotos por cámara y PAO para especies seleccionadas
OccNaive() # proporción de sitios ocupados
RAIaov() # ANOVA 
RAItukey() # prueba post hoc Tukey
RAIhsd() # prueba post hoc HSD
RAIglm() # modelo GLM tipo Poisson
RAIglmCov() # modelo GLM tipo Poisson con covariables
RAIcorr() # gráfica comparación RAIs
RAIinterp() # gráfica de interpolación de la distribución y abundancia
RAIfinal() # tabla de resultados finales
# -----------------------

# PASO 4: Compilación de documento 
#library(rmarkdown)
#rmarkdown::render("rai1.R", "pdf_document")

#################################################################

Estructura del paquete RAI con las tres opciones de cálculo del índice de abundancia relativa y las 12 funciones asociadas.

5 Ejemplo de aplicación del paquete

Para ejemplificar el empleo de este paquete, se utilizará un conjunto de datos de 13 especies obtenidos de 13 cámaras en una localidad de estudio en la Reserva de Biósfera Tehuacán-Cuicatlán en Oaxaca, México (Pérez-Solano et al. 2018). Para este fin, se sugiere descargar del sitio http://RAI los siguientes tres archivos: mamiferos.csv, habitat.csv y pkgRAI_1.R. Los primeros dos son datos del ejemplo del foto-trampeo y covariables, respectivamente; mientras que el tercero es el paquete RAI el cual no requiere instalación. Sin embargo, para su correcta ejecuación se debe cargar primero empleando la función source.

Se sugiere generar un proyecto dentro de RStudio y albergar en el mismo estos tres archivos. Los proyectos son una manera muy sencilla y eficaz de organizar y almacener los resultados (gráficos, tablas y otros) generados con este paquete. Un tutorial de cómo generar un proyecto en RStudio puede consultarse en <http://proyectos RStusio>.

5.1 Cargar el paquete

source("R/pkgRAI_1.R")

5.2 Datos de campo

Se sugiere emplear Excel para capturar los datos del foto-trampeo. Esta tabla debe contener 4 columnas cada una con los siguientes nombres: Camera, Species, Events y Effort; que corresponden a la cámara-trampa, especie, número de fotos-independientes y número de días de muestreo, respectivamente. Es muy importante que los nombres de las columnas sean exactamente como aquí se muestran de lo contrario el paquete no funcionará. Una vez capturados los datos se deben guardar como archivo tipo .csv. Luego en R o RStudio se carga el archivo de datos como:

wildlife.data <- read.csv("datos/mamiferos.csv", header = T)
attach(wildlife.data)

Tambien es muy importante que el nombre del objeto sea excamente llamado wildlife.data. En este ejemplo específico, los datos están constituidos por el registro de 13 especies de mamíferos medianos y grandes en 13 cámaras trampa durante 250 y 281 días de muestreo en el sitio de estudio (Cuadro 1). En R se puede emplear la función View(wildlife.data) para observar los datos.

Datos básicos por especie del número de registros independientes y esfuerzo de muestreo en cada cámara. Aquí se presentan solo los primeros 50 renglones de un total de 117. Abreviaciones de especies: Odocoileus virginianus (Odo_vir), Urocyon cinereoargenteus (Uro_cin), Canis latrans (Can_lat), Conepatus leuconotus (Con_leu), Didelphis virginiana (Did_vir), Lynx rufus (Lyn_ruf), Bassariscus astutus (Bas_ast), Sylvilagus floridianus (Syl_flo), Nasua narica (Nas_nar), Pecari tajacu (Pec_taj), Leopardus wiedii (Leo_wie), Procyon lotor (Pro_lot), Mephitis macroura (Mep_mac).

Camera	Species	Events	Effort
C1	Odo_vir	15	281
C1	Uro_cin	68	281
C1	Can_lat	0	281
C1	Con_leu	22	281
C1	Did_vir	15	281
C1	Lyn_ruf	6	281
C1	Bas_ast	3	281
C1	Syl_flo	0	281
C1	Nas_nar	1	281
C1	Pec_taj	0	281
C1	Leo_wie	1	281
C1	Pro_lot	1	281
C1	Mep_mac	1	281
C2	Odo_vir	11	250
C2	Uro_cin	20	250
C2	Can_lat	0	250
C2	Con_leu	0	250
C2	Did_vir	0	250
C2	Lyn_ruf	0	250
C2	Bas_ast	0	250
C2	Syl_flo	0	250
C2	Nas_nar	0	250
C2	Pec_taj	3	250
C2	Leo_wie	0	250
C2	Pro_lot	0	250
C2	Mep_mac	0	250
C3	Odo_vir	18	281
C3	Uro_cin	9	281
C3	Can_lat	0	281
C3	Con_leu	0	281
C3	Did_vir	0	281
C3	Lyn_ruf	0	281
C3	Bas_ast	0	281
C3	Syl_flo	0	281
C3	Nas_nar	0	281
C3	Pec_taj	0	281
C3	Leo_wie	0	281
C3	Pro_lot	0	281
C3	Mep_mac	0	281
C4	Odo_vir	25	220
C4	Uro_cin	13	220
C4	Can_lat	0	220
C4	Con_leu	0	220
C4	Did_vir	0	220
C4	Lyn_ruf	0	220
C4	Bas_ast	0	220
C4	Syl_flo	0	220
C4	Nas_nar	0	220
C4	Pec_taj	0	220
C4	Leo_wie	0	220

Además de los datos de fotos de las especies en las cámaras, con el paquete RAI es posible incoporar otros datos o covariables en los análisis. Para esto, se introduce una segunda matriz conteniendo los datos de UTMs y covariables de hábitat (y cualquier otra que se requiera), para cada una de las cámaras.

habitat.data <- read.csv("datos/habitat.csv", header = T) 
attach(habitat.data)

Los datos se muestran en el Cuadro 2.

Datos de UTMs y covariables asociados a cada cámara-trampa. Abreviaciones: distancia a la localidad más cercana (Loc_dist), distancia al camino más cercano (Road_dist), tipo de vegetación (Veg_type), superficie (m\(^2\)) de arbustos (scrub) y de pastos (grass).

Camera	X	Y	Loc_dist	Road_dist	Veg_type	scrub	grass
C1	758937	2167945	4718	2550	Selva	971	29
C2	758648	2168425	4655	2756	Selva	999	0
C3	759275	2168699	4187	2118	Selva	982	17
C4	758766	2167304	4233	2773	Selva	580	419
C5	757761	2162127	3838	2557	Selva	0	289
C6	758282	2162556	3991	2291	Pastizal	0	86
C7	757714	2163266	3133	2524	Pastizal	0	999
C8	756970	2163804	2223	1883	Pastizal	29	996
C9	755365	2160480	4302	522	Agricultura	360	71
C10	755943	2161023	3876	1120	Pastizal	228	432
C11	755943	2161023	3876	1151	Pastizal	29	423
C12	758766	2167304	4233	2771	Selva	580	400
C13	757761	2162127	3855	2557	Selva	0	289

Luego, directamente desde el paquete RAI se genera una nueva matriz de datos donde se integran los datos wildlife.data y habitat.data en una sola base como la que se muestra en la Cuadro 3.

6 Conclusiones

7 Bibliografía